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炎症性肠病（inflammatory bowel disease，IBD）患者在一生中需反复多次对病情进行评估，肠道超声（intestinal ultrasound）检查因其操作简便、经济、无辐射而成为IBD长期随访的理想检查手段。肠道超声在IBD中的应用已有40余年的历史，欧洲生物医学超声学会联盟（European Federation of Societies for Ultrasound in Medicine and Biology，EFSUMB）和欧洲克罗恩病和结肠炎组织（European Crohn’s and Colitis Organization，ECCO）-欧洲胃肠道和腹部放射学会（European Society of Gastroenterology and Abdominal Radiology，ESGAR）指南均把肠道超声列为IBD的一线诊断手段之一，在妊娠期、儿童、重症床边IBD患者中更被列为首选检查手段。
IBD肠道超声一般指经腹肠道超声（intestinal ultrasound）。广义的肠道超声还包括观察胃和食管的胃肠道超声（gastrointestinal ultrasound，GIUS）、观察直肠和肛周的经直肠超声（transrectal ultrasound，TRUS）、会阴超声（perineal ultrasound，PUS）和从腔面观察的超声内镜（endoscopic ultrasound）等。本章主要阐述的是经腹肠道超声。目前应用于肠道超声的技术中，二维超声和彩色多普勒超声在临床应用最为广泛，可观察到病变肠壁的增厚程度、血供情况、肠壁层次变化、肠狭窄、肠瘘、肠旁脓肿、肠旁肠系膜增生和肿大淋巴结等超声征象；超声造影、弹性超声、腔内超声造影等新技术为IBD的多个领域提供了新的诊断方案和依据，具有临床价值和创新性。
肠道超声在IBD患者中应用优势是患者易耐受、无辐射、经济，便于多次评估和复查，可用于妊娠妇女和儿童。操作方便，便于重症患者的床旁诊断和复查。肠道超声诊断IBD的准确率高，IBD的好发部位回盲部近体表，超声易于显示。荟萃分析提示，肠道超声诊断IBD病变部位、疾病活动度及并发症与CTE/MRE成像有类似的高诊断率。
肠道超声在IBD患者中无绝对禁忌证，在肠梗阻、肠瘘等并发症和重症患者中均可使用。经腹肠道超声的不足之处是，肠道积气时会影响观察，后方显示不清。腹壁肥厚的患者声波穿透较差，盆腔位置较深的小肠显示不如CTE和MRE。直肠下段经腹显示不清，可结合经肛周或经直肠超声探头扫查。
与内镜及其他影像学检查方法比较：较之内镜检查，经腹肠道超声检查的优势是可以显示肠壁全层和肠旁情况（淋巴结、脓肿、肠系膜增生等），并且不受肠道狭窄限制。但内镜下一些较轻的IBD改变如孤立的小息肉或结节样改变、小的阿弗他溃疡、局部小糜烂、IBD治疗后的白色瘢痕改变等经腹肠道超声不易发现，这与其他影像学检查手段是类似的。较之放射影像学CTE/MRE，超声操作更方便，无放射性，可床旁操作，组织分辨力较高，可显示更多细节，如肠壁轻度增厚、肠壁层次、肠旁包块的微小结构等，并且对肠旁脓肿可即时床旁实施超声引导下脓肿穿刺引流术。如前所述，对腹壁肥厚、病变位置较深、直肠下段的超声检查透声受影响，不如CTE/MRE。对肠道造瘘术后使用肛袋不方便取下的患者，超声检查会受到影响。对胶囊滞留（异物）的检出不如CTE。此外，超声具有一定操作者经验依赖性，但经过规范培训之后的有经验的肠道超声医师，对病变的检出率双人操作一致性可达90%以上。
肠道超声可用于IBD的领域，包括病变部位和累及范围、疾病活动度、诊断并发症、疗效预测与疗效评估、术后随访等。肠道超声在IBD患者的诊治流程见图10-1，贯穿初筛、初诊、治疗、随访全过程。在初诊患者中可作为内镜和CTE/MRE的重要补充检查手段，ECCO指南特别强调了肠道超声在诊断IBD小肠累及、肠瘘、肠旁脓肿、术后复查及妊娠妇女患者中具有优势。在随访患者中，因超声本身特点适合短期多次随访，专家共识推荐在随访患者出现症状未到常规复查时间时，应用超声鉴别功能性胃肠病和疾病复发。肠道超声的使用不仅包括诊断，还包括治疗，如超声引导下脓肿穿刺引流。肠道超声还有助于评估IBD治疗新目标“透壁愈合”。如图10-1所示，超声新技术也逐渐实际应用于IBD的诊疗环节，为临床提供更多信息和帮助，如弹性超声鉴别诊断克罗恩病炎症性狭窄和纤维性狭窄，静脉超声造影鉴别诊断脓肿和蜂窝织炎，腔内超声造影诊断IBD瘘管。
图10-1 肠道超声在IBD中的使用流程
FGID，功能性胃肠病。
肠道准备一般为检查前2天嘱患者低渣半流饮食，检查前禁食6小时，必要时清洁灌肠和使用口服或灌肠助显剂。检查前30分钟口服500～800ml助显剂（比如稀释的聚乙二醇溶液），称小肠超声成像（small intestine contrast ultrasound，SICUS），可提高诊断效能。通常使用的探头频率为3.5～15.0MHz，首先运用低频腹部探头进行全腹结肠、小肠肠道检查，此时可发现一些较显著的病变和肠外包块，观察累及周围脏器的情况，然后再用高频线阵探头详细地检查病变肠段肠壁结构。高频探头检查是重点，在这个超声条件下测量肠壁厚度，评估层次和血流等。
正常肠壁超声图像通常分为5层结构，由肠腔侧黏膜面开始分别为黏膜面（高回声）、黏膜肌层（低回声）、黏膜下层（高回声）、固有肌层（低回声）、浆膜面（高回声）（图10-2）。随着超声机器设备的进步，新的超声仪器可以看到更加丰富的层次，大于5层层次，固有肌层可区分出内侧的环形肌和外侧的纵行肌，结肠可见结肠袋结构，呈阶梯状，小肠腔内可见较细密的绒毛结构。彩色多普勒超声可显示稀少点状血流信号或无血流信号。正常肠壁较柔软，蠕动佳。在肠系膜根部可见反应性淋巴结。
图10-2 肠壁的声像图和模式图
A.二维超声声像图显示肠壁结构，由内向外分别为黏膜面（①）、黏膜肌层（②）、黏膜下层（③）、固有肌层（④）、浆膜面（⑤）；B.图A对应的肠壁结构模式图。
肠壁增厚是CD最重要的超声表现。回盲部受累多见，多节段受累，可累及结肠、小肠。建议纵切面测量肠壁从黏膜面到浆膜面的厚度，避免结肠袋和黏膜皱襞的干扰。2021年版ECCO-ESGAR指南将肠壁厚度＞3mm定义为肠壁增厚，大部分文献也使用此标准。也有部分文献使用肠壁厚度＞4mm界定肠壁增厚，会提高特异性，但降低敏感性。有部分文献定义小肠＞2mm，结肠＞3mm，乙状结肠＞4mm，为肠壁增厚。儿童的肠壁＞2mm为肠壁增厚。CD术后吻合口或新回肠末端＞3mm提示增厚（但有部分研究将cut-off值提高到4mm或5mm从而提高诊断特异性）。
肠壁增厚是发现肠道病变的重要指标。肠壁增厚的程度与疾病活动度、预后、术后复发有关。肠壁内部各层次的增厚值对临床的意义尚不确定。疾病活动期通常黏膜下层增厚显著，横切面呈靶环征，纵切面呈水管征或三明治征。
经过治疗后肠壁厚度恢复正常≤3mm，认为透壁愈合（transmural healing），是较临床愈合、黏膜愈合更进一步的治疗靶向目标，与黏膜愈合有较好的相关性，提示患者有更好的预后，也是目前研究的热点。
IBD疾病活动期肠壁血流增加，彩色多普勒超声显示肠壁内血流信号可采用Limberg半定量评分法。它是目前IBD肠道超声中较为公认的评分方法。具体如下（图10-3）：0级，正常、未增厚的肠壁；Ⅰ级，肠壁增厚，未探及异常血流信号；Ⅱ级，肠壁增厚，见点状或短条状血流信号；Ⅲ级，肠壁增厚并可见长条状（＞1cm）的血流信号；Ⅳ级，肠壁增厚且出现与肠系膜相连的长条状血流信号。分级越高，提示CD炎症活动程度越高，通常Limberg Ⅲ/Ⅳ级认为是疾病活动期的表现。其他方法如血流条数/cm 2 、血流填充面积占比等也可反映肠壁的血流灌注。疾病活动期的患者肠系膜上动脉流速也可增加，但该指标特异性不高。
图10-3 IBD肠壁彩色多普勒超声Limberg血流信号分级声像图
彩色多普勒超声评估疾病活动性、判断治疗效果与临床和内镜一致性高，但受患者体形、深度、设备性能影响较大，且存在运动伪像。
超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）通过静脉注射超声微泡对比剂（常用声诺维）观察肠壁的血流灌注情况，可评估CD炎症活动度，较彩色多普勒超声受影响小，且更为客观和准确。它可进行定性分析和定量分析。定性分析观察CD患者肠壁CEUS增强模式：可表现为稍高增强、黏膜下层增强、由内向外全层增强及全层迅速增强（部分举例如图10-4）。稍高增强模式提示疾病处于缓解期，而后三种增强模式多见于活动期。CEUS定量分析参数包括上升时间（RT）、达峰时间（TTP）、峰值强度（PI）等，RT为靶区增强水平10%峰值强度上升至90%的时间，TTP为时间0点到达峰值强度的时间。可后期使用软件得到时间强度曲线，获取参数结果更为客观。但CEUS也受气体、深度、压力等影响因素，无气体干扰的情况下优先选择肠道纵切面后壁进行分析，目前对参数分析界定值尚未达成共识。
图10-4 CD肠壁黏膜下层分层增强模式和全层增强模式CEUS声像图
CD病变增厚肠壁CEUS（A、C）和对应二维超声（B、D）双幅声像图：A.黏膜下层增强模式，黏膜下层呈高增强；B.图A对应的二维声像图；C.全层增强模式，全层肠壁高增强；D.图C对应的二维声像图。红色虚线内为肠壁，蓝色虚线内为黏膜下层。
一般IBD肠道超声造影报告应包括的主要内容有：靶肠段开始增强时间、达峰时间、增强模式和强度。
肠壁层次异常改变可表现为局部层次结构消失，或全层层次结构消失呈全层不均低回声（图10-5）。这个指标与疾病活动有关，提示有一定手术风险。体外研究提示，肠壁层次结构破坏可能是由CD深大溃疡、纵行溃疡导致的。
图10-5 CD肠壁层次结构声像图
A.病变增厚的肠壁以黏膜下层增厚为主，层次结构完整；B.局部层次结构消失；C.全层层次结构消失，呈全层不均低回声，未见层次结构。
表现为肠旁肠系膜肥厚，回声增高，纹理模糊，范围距离浆膜层＞0.5cm，或“肿物包裹样表现”（mass effect wrapping）（图10-6）。肠系膜增生与疾病活动、纤维化、肠狭窄等有关。40%～50%的CD患者在超声下有肠系膜增生，研究提示与疾病活动有一定关系，而随着治疗应答增生情况有所改善。
图10-6 CD肠系膜增生声像图
超声下CD肠狭窄表现为肠壁增厚并僵硬，肠腔内径狭窄（＜1cm），伴近端肠管扩张（＞2.5～3cm或正常肠腔1.5倍），可有近端肠内容物往返运动。肠道超声诊断肠狭窄的敏感性为74%～100%，特异性为89%～93%。检查前30分钟口服助显剂的小肠超声成像（SICUS）可提高诊断敏感性。CD肠狭窄可分为炎症性狭窄和纤维性狭窄，两种类型狭窄治疗方案不同。传统超声对鉴别这两种肠道狭窄类型作用有限，肠壁低回声提示炎性为主，不均匀非正常层次肠壁提示纤维性为主。超声造影可提示肠壁的炎性程度。弹性超声可反映组织硬度，对狭窄的鉴别较有意义，为临床提供新的诊断方法。纤维性狭窄的弹性硬度往往高于炎性狭窄，目前使用最多的是剪切波弹性（图10-7）和应力式弹性。尽管随着技术和设备的更新进步，弹性稳定性增加，双人操作一致性可达到70%以上，但对具体的界定值尚未达成共识。
图10-7 CD肠狭窄肠段剪切波弹性声像图
A.CD炎症性肠狭窄肠段剪切波弹性声像图：CD患者肠壁增厚，临床提示以炎症性狭窄为主，测量弹性值为15.8kPa；B.CD纤维性肠狭窄肠段剪切波弹性声像图：CD患者肠壁增厚，临床提示以纤维性狭窄为主，测量弹性值为32.0kPa。红色表示组织硬，蓝色表示组织软。
肠道穿透病变是CD常见的并发症。CD窦道（sinus tract）为起于肠道裂隙样病变（fissure），不与体内空腔脏器（如毗邻其他肠管、膀胱）相通的盲管。CD瘘管（fistula）为肠道与体内空腔脏器或体表相通的管道。CD肠瘘可分为肠内瘘和肠外瘘，肠内瘘常见肠间瘘（entero-enteric）、肠膀胱瘘（entero-vesical）；肠外瘘常见肠皮瘘（enterocutaneous）。值得一提的是，终止于肠系膜的肠瘘管，大部分影像文献中归为肠内瘘的一种（entero-mesenteric），也有少部分归于窦道。腹腔肠内瘘是诊断的难点，典型表现为肠道与周围肠系膜或脏器间的异常管道，呈低回声，管道状或不规则状，内可见气体回声或肠内容物流动。CD肠内瘘的特点是复杂、细小。相较于其他类型瘘如外科术后瘘，它的内径细小，通常＜2mm。尽管文献报道超声对瘘管和CD/MR有类似的高敏感性（67%～87%）和特异性（90%～100%），CD肠内瘘在实际临床工作中很多时候是不典型的、难以直视瘘管的形态和走行。腔内超声造影通过局部注入稀释超声对比剂至肠旁脓腔可提高诊断率，并能在CUES模式下直视瘘管形态解剖、走行及内外瘘口（图10-8）。
图10-8 CD肠内瘘腔内超声造影声像图
A.回肠病变增厚的肠壁（箭头）旁脓肿（红色虚线），囊壁厚，腔内见低回声混浊液区；B.静脉超声造影显示脓腔内呈无增强（红色虚线）；C.脓肿穿刺引流后行腔内超声造影显示脓腔（红色虚线）、瘘管（蓝色虚线）和病变肠管肠腔（箭头）。
CD患者腹腔脓肿超声表现为因疾病受累而增厚的肠壁旁局限性低回声区，形态不规则，内回声混浊，可有强回声气体回声，囊壁不规则增厚，实性囊壁可见较丰富的血流信号，液区内未见血流信号，常与病变肠段分界不清形成包块（图10-8）。传统超声对腹腔脓肿有较高的诊断效能，敏感性为81%～100%，特异性为92%～94%，腹腔蜂窝织炎和炎性包块也可表现为病变肠壁旁形态不规则实性低回声或混合回声包块，也可伴有少量液性渗出，液化和实性的占比不同。部分回声很低的实性炎性病变与炎症感染后回声增高的混浊液性区难以鉴别，这使得部分患者中传统超声难以鉴别这3种情况，无法确定下一步是否需超声引导下脓肿穿刺引流。静脉超声造影有助于鉴别诊断，脓肿显示脓腔内为无增强，脓肿壁可表现为高增强。实性炎性包块和蜂窝织炎以高增强为主，蜂窝织炎可见实性区内小蜂窝状液区无增强。
其他一些肠外表现如肠系膜淋巴结肿大、腹水、阑尾累及等指标可见于CD，但临床意义尚不明确，可在报告中描述，不作为核心指标。肠系膜淋巴结肿大为肠系膜单个超声界面＞5个淋巴结，短径＞5mm，多见于年轻患者、疾病初期、肠瘘或狭窄并发症患者。腹腔游离积液可见于部分CD患者，盆腔和髂窝少量游离积液多见，液体清亮，临床意义尚不清楚。CD阑尾累及需和外科阑尾炎进行鉴别，以避免不必要的腹腔镜下阑尾切除术，CD相关表现为阑尾增粗，阑尾壁回声减低，伴有回盲部肠壁增厚，阑尾腔内肿胀不显著，无腔内浓稠液体回声表现，周围系膜回声不高，压痛、反跳痛不明显，还需结合临床有无发热、白细胞升高等表现。
综上所述，肠壁厚度、血流、肠壁层次、肠系膜增生、肠狭窄、肠瘘是最常用的反映CD疾病表现的超声指标。也有诸多研究将这些指标进行赋值评分，建立类似于内镜CD活动性评分系统的超声CD活动性评分系统，结果提示与临床、内镜评分一致性好。但目前尚无公认的超声CD活动性评分系统。
UC主要发生在结肠，以肠镜评估为主，肠道超声在UC中的应用不如CD广泛，超声判读方法类似。UC肠壁厚度常＜7mm，不如CD显著，以黏膜层和黏膜下层增厚为主。重度UC患者肠壁层次结构消失。彩色多普勒超声也可以使用Limberg评分评估肠壁血流情况，反映UC炎症活动。CEUS定量评估更为客观，可用于评估炎症活动性和复查评估疗效。UC肠狭窄和肠瘘发生率不如CD高。此外，肠道超声还可诊断UC并发症如巨结肠。但对早期癌变监测作用有限。
超声介入在IBD中最多见的应用是超声引导下脓肿穿刺引流和经腹超声引导下穿刺活检，经腹腔内超声造影是在脓肿穿刺引流后局部腔内注入稀释对比剂显示CD肠瘘，属于超声介入和超声造影血管外应用的创新性结合。
CD较大的肠旁脓肿（直径＞3cm）内科保守治疗效果欠佳，若不能及时引流，可能引起脓毒血症、多脏器功能衰竭甚至危及生命，早期行介入置管引流或手术切开引流控制炎症效果佳，也有利于择期再行病变肠段切除手术治疗。实时超声下引导穿刺可准确定位脓肿的部位、大小、深度，决定最佳穿刺角度及进针途径，用微创的方法可解决70%左右的CD合并腹腔脓肿病例，结合超声造影可以更好地显示最大液化区和隐藏的不规则液区，更好地引流干净。
CD合并腹腔脓肿置管引流的禁忌证有：①脓腔前方有大血管、重要实质或空腔脏器，没有合适的穿刺路径；②液化不完全；③有严重凝血功能障碍；④有严重心肺功能疾病。
在操作过程中有几点应注意：①一般选用口径较大的引流管，便于混浊脓液引出，避免坏死物、纤维块等物质堵塞引流管，注意冲洗引流管，必要时可超声复查以调整位置；②对位置较深或盆腔的脓肿前方有其他肠管经过时，可考虑从侧方或背侧入路，部分从肛周脓肿处置管也能引流与之相通的盆腔脓肿；③对于多个分隔脓腔和较隐匿的腔隙，可采用超声造影帮助显示和多点穿刺，充分引流以加速愈合；④视患者引流情况未见明显脓液流出观察2～3天，B超复查提示脓腔基本消失，可拔除引流管。
经腹腔内超声造影（intra-cavitary contrast-enhanced ultrasound，ICCEUS）是CD患者腹腔脓肿穿刺抽脓后，将稀释对比剂局部注入脓腔内，在造影模式下观察对比剂在脓腔、瘘管、肠腔的流动情况，得到肠瘘的诊断信息，是超声造影在血管外的创新性使用。具体操作流程为超声引导下将细针穿刺活检针置入CD病变累及肠段旁的脓腔行脓肿穿刺引流，再通过穿刺针注入10～30ml稀释超声对比剂（声诺维稀释比例1∶300）。在实时造影模式下观察，一般对比剂经穿刺针首先到达脓腔，进入周围的间隙，如果有瘘管，再可见瘘管显影，最后到达肠腔或累及的其他空腔脏器（见图10-8）。IC-CEUS图像评估得到以下信息：①确定瘘管的存在；②分析瘘管的解剖形态：数目、长度、内径等；③评估瘘管和病变肠管、其他腹部空腔脏器如膀胱的关系。该操作简单、安全，目前无严重并发症报道。腔内超声造影对CD瘘的准确率可达到85%以上，包括肠内瘘、肠膀胱瘘、肠皮瘘等。特别是对于一些细小、走行复杂的瘘管诊断效能高，并可作为肠瘘诊断的“金标准”之一。
肠道准备同肠道超声检查，若病变肿物考虑肠道来源，临床和内镜活检未能明确病变性质，并有合适穿刺路径，可行经腹肠道超声引导下穿刺活检，病理取材满意率高可达90%以上，明确诊断，进一步指导治疗。报道18～20g穿刺针最为常用，必要时配备穿刺引导架。每例穿刺次数应以2～4针为宜。调整进针角度，在保证不穿透肠壁的前提下尽量垂直肠壁。穿刺后观察30分钟，超声复查有无出血。手术后6小时禁食，避免剧烈活动，进半流质饮食1天，一般无须预防性使用抗生素。肠道穿刺活检并发症主要有出血、肠瘘、消化液漏、腹膜炎、针道转移等，规范操作下发生率低，无介入操作严重并发症见诸报道。经腹穿刺是存在内镜检查禁忌证、取材不满意或不充分以及存在消化内镜无法到达的小肠段病变时的重要补充手段。
超声在IBD中还有很多应用。肛周超声可用于观察有肛周病变的CD患者肛瘘、肛周脓肿情况。超声还可探查滞留的胶囊内镜。肌骨超声可显示IBD相关关节炎、起止点炎等。超声内镜经内镜下紧贴肠道腔面观察病变肠壁层次更为清晰。肝脏超声观察IBD相关硬化性胆管炎肝内胆管壁增厚，呈串珠样狭窄。
此外，靶向超声造影等前沿研究还揭示了超声分子影像学在IBD中的良好应用前景。IBD的靶向造影目前还在动物实验和体外实验阶段，在国内尚未广泛应用于临床。靶点为IBD发病机制相关通路的NF-κB、TNF-α靶点等，可静脉注入靶向对比剂或肠道腔内喷洒靶向对比剂，结果显示IBD动物模型靶区增强明显，治疗后增强强度降低。
（陈瑜君 谢晓燕）
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