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这个时候的平手政秀，已经五十七岁了，他是织田信秀深为器重的老臣，在外交和与京都朝廷的联络方面居功甚伟，因此信秀任其为宿老（资历最深的家老称为宿老），更让他担任信长的师傅。政秀提议让信长迎娶斋藤道三的女儿归蝶姬，他所以这样谋划，一方面是为了尾张织田家考虑，另方面也是为信长本人考虑。他知道信长威信很低，领地内大小臣僚和豪族都支持其弟信行，如果能够攀附上美浓国斋藤氏这一强大靠山，就可以保住继承人的地位不倒。
信秀首肯了这一建议，使者前往稻叶山城求婚，也立刻得到了斋藤山城守道三的允准。道三早就听闻信长之名，那是一个被称为“尾张的大傻瓜”【日语中的“傻瓜”这一词汇，并不代表白痴，而代表浪荡、无行、举动乖戾、毫无作为。】的年轻人。信秀迟早会死，如果一个傻瓜作为自己的女婿继承了织田家业，或许可以兵不血刃地夺取尾张国。就是基于这种阴暗的盘算，道三把爱女送到了那古野城。
归蝶姬，因为来自美浓，后来也被称为“浓姬”，据说是个胆气不让须眉的杰出女性。有一则传说，在女儿出嫁前，道三把一柄短刀交给浓姬，示意她在时机成熟的时候刺杀自己的丈夫信长。浓姬却笑笑回应父亲：“我将去好好观察那个大傻瓜，说不定某一天，我反过来会把短刀插入父亲的胸口。”
这一年是天文十八年（1549年），信长十六岁，而归蝶姬只有十四岁。
就在同一年，松平广忠被近侍岩松八弥所暗杀，年仅二十四岁。今川义元的军师太原雪斋动作极快，没等松平家众臣决定是否因为幼主在织田家而转变阵营，就先派朝比奈泰能等人接管了松平氏本城冈崎。不久以后，雪斋又攻克安祥城，俘虏了织田信广，提出拿他来交换松平竹千代。
织田信秀为了保住儿子的性命，万般无奈之下，只好把竹千代送往骏府——如此一来，三河松平氏就彻底被今川氏所吞并了。
被迫完全退出三河国的织田信秀，感到一种日暮途穷的悲哀，两年后的天文二十年（1551年）三月，他终于油尽灯枯，撒手尘寰，享年才四十二岁。因为至死也没有另外指定继承人，十八岁的织田信长遂名正言顺地接了班，成为胜幡织田氏新的家督。
然而这个年轻的新领主却依旧一副野蛮的傻瓜相。据说连父亲的葬礼他都姗姗来迟，急得重臣们商议说：“都是先主的儿子，不如让信行公子来主持葬仪吧。”而正当身穿丧服、神情悲戚的信行将要有所行动的时候，信长却突然出现在了寺院门口。他依旧裸着上身，腰挂零零碎碎的各种小物件，用麻绳缠着刀柄随意插在腰带上，就这样大步流星、面无表情地走到父亲灵前，抓一大把抹香随便一掷，然后转身离开了。
“他不但是傻瓜，还是疯子！”家臣们怒不可遏，议论纷纷。在场只有一位来自九州的和尚点头赞道：“此子日后必成大器。”
这个和尚说的话很是莫名其妙，不过一本记录尾张国前野（小坂）氏一族功绩的名为《武功夜话》的书中，却有着更为奇妙的记载——据说事实上信秀早在两年前的天文十八年（1549年）就已经过世了，遗命密不发丧——如果真是如此的话，信长此时对于父亲的死毫无悲戚之色，还要用撒香的方式来表达自己对葬仪的不满，就很可以讲得通了。
不管内情究竟如何，且说经过这一事件，大部分重臣都投入到织田信行的麾下，他们等待时机要废黜信长，拥立信行继位，而守护代织田信友也在坂井大膳的煽动下再度密谋扩张势力。平手政秀苦苦地为信长支撑着局面，但大傻瓜却丝毫也无悔改之意，他终于再也撑不下去了。天文二十二年（1553年）闰一月，政秀在居处切腹自杀，留下了长长的一大篇谏言，从不要身着奇装异服，到必须耐心倾听家臣的意见，几乎指出了信长所有的错误。
平手政秀的死谏，给信长造成了沉重的打击，家中年长一辈最后一个支持自己的人也离开人世了，并且是用这种非同寻常的方式离开的……然而流泪过后的信长，却依旧我行我素，似乎完全没有把政秀的最后谏言放在心中。