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解决了犬山城问题以后，信长再次整军北上，攻伐美浓国。然而就在这个时候，一个名叫明智光秀的浪人突然来到了小牧山城中。
明智十兵卫光秀，据称本是斋藤道三的外甥，也就是说，他算是信长正室浓姬的表兄。明智氏本是美浓国豪族，在斋藤道三父子相争的时候拥护道三，最终道三在长良川畔被其子义龙打败，切腹而死，明智氏也受到牵连，城砦被攻克，领地被没收，于是明智光秀只得凄凄惶惶地逃出美浓国，做了浪人。
信长对于光秀的到来非常高兴，在他看来，这个穿着得体、举止优雅的年轻人并不仅仅是自己的妻舅而已，更可能是自己攻打美浓国的向导和先锋官。然而，当信长询问光秀来意，问他是不是来投奔自己的时候，光秀却严肃地回答道：“在下乃是公方殿下的使者。”
“公方”本是对朝廷公卿的尊称，有一段时间，贵族被称为公方，而上层武士则被称为武方。等到了室町幕府中期，雄才大略的将军足利义满平定了南北朝的动乱，统一日本，进而从天皇处领得了太政大臣的官职——太政大臣乃是朝臣领袖，近似于首相——从此幕府将军就也被人尊称为“公方”了。
不过光秀口中所说“公方”，应该不是信长见过一面的那位义辉将军。因为室町幕府的第十三代将军足利义辉已经在永禄五年（1562年），也就是两年前过世了。
且说由初代将军足利尊氏所创建的室町幕府，是一个依靠各地守护大名名义上臣服效忠所支撑起来的松散政权。这一政权在进入战国时代以前，实际影响力就仅覆盖半个日本，“应仁之乱”以后，更是将军权威难出近畿。到足利义稙、义晴、义辉就任将军的时代，连近畿也陷入分裂和战乱，幕府权柄落在了管领细川氏手中，而细川氏的实权则由其家臣三好氏把持着。然后，又出现了一个被称为“天下至恶”的松永弹正少弼久秀。
有关松永久秀的出身，众说纷纭，他很可能和斋藤道三一样，来自一个名不见经传的下级武士家庭。二十多岁的时候，久秀成为三好氏家督三好元长的家臣。元长受谗被主公、管领细川晴元杀死后，久秀协助其子长庆，挟持幕府将军足利义辉，击败细川晴元，另立细川氏纲为新管领。因为此事，三好长庆极为信任久秀，任命他为京都奉行（负责京都治安的官职）。久秀的势力从此膨胀起来。永禄三年（1560年），他修筑多闻山城，基本掌控整个大和国（今奈良县），不久后更自诩为幕府执权【执权类似于管领，是初代幕府镰仓幕府的官职名。】，专横跋扈，不可一世。
这个时代，幕府将军要看三好长庆的脸色，而长庆则必须看松永久秀的脸色才能存活下去。
永禄五年（1562年），三好长庆去世了，三好家中因为众臣争权而引发了动乱。不甘心被臣子玩弄的足利义辉将军以为时机到来，遂开始频繁活动，暗中联络各地有力大名杀上京都，击败三好氏，以恢复幕府往日的荣光——织田信长应该也收到过他的书信。
然而，这种所谓“密信”其实是遮盖不住的，很快，得知消息的松永久秀就唆使“三好三人众”（三好政康、三好长逸和岩成友通）攻入室町御所，杀死了义辉将军。据说“强情公方”足利义辉武艺精熟，他挥舞长刀在门前奋战多时，终因寡不敌众，这才退归内室自焚而死。
足利义辉被杀，并不代表室町幕府也会随之灭亡，在没有足够实力和号召力的情况下，空壳将军还是有人供奉的，谁都不敢冒天下之大不韪真的把幕府灭掉。于是松永久秀和“三好三人众”就拥立义辉的堂兄弟义荣就任第十四代室町将军。
其实足利义辉还有一个同父异母的亲兄弟，此人五岁就出家当了和尚，法名觉庆。松永、三好等势力派人监视觉庆，觉庆感觉朝不保夕，不知道何时就会被那些乱臣贼子所害，于是他就联络兄长义辉的旧臣细川藤孝、一色藤长等人，偷偷逃出了所居住的兴福寺一乘院。一行人躲过松永久秀的追踪，逃到和泉国豪族和田惟政处躲藏起来。和田惟政从属于近江南部的战国大名六角义贤，于是永禄八年（1565年），觉得还是不大稳妥的觉庆就移住近江国，隐居在琵琶湖畔的矢岛地方。
明智光秀估计是在京都附近流浪的时候遇见的觉庆和尚。光秀素有大志，很想辅佐这位足利氏嫡派传人做一出番大事业来，平定乱世，重光幕府，于是他就投入觉庆门下。到了第二年（1566年），觉庆和尚还俗，取名为足利义秋，他向朝廷上书说明自己才是室町幕府的合法继承人，同时号召各地战国大名起兵讨伐乱党，把自己送回京都去。
就在这种背景下，明智光秀作为“公方”的使者来到了小牧山城，拜见织田信长。因为桶狭间之战，近畿各大名中名声最响、风头正盛的就是信长了，义秋对信长抱以厚望，他颁下旨意，要织田、斋藤两家大名停战，联兵杀向京都，讨伐乱臣贼子。