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桶狭间合战，似乎是织田信长辉煌人生的开端，上天开始眷顾这个乱世中与众不同的年轻人。就在桶狭间合战后的次年，也即清洲会盟的前一年（1561年）五月十一日，斋藤义龙也去世了。道三看错了他这个儿子，不但没有把马系在女婿信长的门口，反而成为信长担忧恐惧的北方强敌。义元死了，然后是义龙，两位东日本鼎鼎大名的诸侯，都同样留下一个不成器的继承人：骏河今川氏真沉迷于诗歌之中，不理国事，美浓斋藤龙兴就更是糟糕，原本被道三父子压制住的美浓各地豪族纷起异心，骚动起来。
义龙死去的当月，织田信长就发兵北进，在森部与美浓大将长井甲斐守利房、日比野下野守清实等部交战，攻克了木曾川西岸的墨俣地方。不久以后，在此地筑砦，作为侵攻美浓的桥头堡垒。
美浓国南方土地肥沃，属于连接尾张的浓尾平原，北部则多高山丘陵，逐渐向北延伸，形成飞驒高地。斋藤氏的统治中心位于美浓国中南部，乃是长良川中游南岸的稻叶山——稻叶山城是斋藤道三苦心经营的、著名的难攻不落的坚城。
斋藤氏的统治结构，属于成长中的战国大名体系，许多势力强大的国人领主，比如不破、稻叶、氏家等，并没有被彻底灭亡，而只是臣服于斋藤氏，本身依旧保有相当大的独立性，对这些豪族的拉拢和策反，就成为织田信长能否夺取美浓国的关键所在。无论道三时代，还是义龙时代，这些豪族迫于来自稻叶山城的强大军事压力和政治影响力，都不敢有丝毫背离的念头，但斋藤龙兴上台后，形势却突然改变。对信长本人来说，这种态势也是显而易见的：义龙时代，他屡次北伐美浓，每每铩羽而归，但到龙兴时代，虽不能说势如破竹，却也赢得了不少的军事胜利——稻叶山城荣光不再，斋藤氏气数将尽，并非自欺欺人的妄语。
且说信长以墨俣砦为前进据点，多次亲自领兵侵入美浓国。永禄四年（1561年）六月，他更杀至稻叶山城下，放火烧毁了城下町的民居，但旋即遭到痛击，被迫退兵。第二年（1562年），犬山城主织田信清连结斋藤龙兴掀起反旗，使形势一度有所逆转。
前面提过，织田十郎左卫门信清乃是织田信秀二弟信康之子，是信长的堂兄弟，镇守与斋藤氏势力接壤的重镇犬山城，在织田信安、信贤势力依旧存在的时代，犬山城也是南北夹击岩仓城的重要根据地。信秀死后，信清也加入到对信长不满的家臣行列中去了，为了拉拢他，信长把自己的妹妹嫁给信清（堂兄妹婚配，在日本古代并非禁忌）——这个妹妹此后就被称为“犬山殿”——但这并未能弥合两人之间的裂隙。尤其在永禄四年（1561年）五月进攻美浓国的战斗中，信清的弟弟勘解由左卫门战死了，信清认为这都是信长的过错，是他无谋的进攻才会导致悲剧发生的，就此掀起了反旗。
信清突然谋叛，使信长大为恐慌，因为地处木曾川南岸的犬山城本是尾张国北部的门户，如今却变成斋藤军可以随意进出的桥头堡，通过此城，可直接威胁到织田领的腹心地区。于是当年六月，信长统领大军讨伐信清，进攻犬山城的支城小口城。
小口城位于犬山城西南约五公里处，又名于久地城，是拥有二重壕沟的坚固堡垒。在尝试调略（拉拢、诱降）守将中岛丰后守失败后，信长军展开强攻，虽然一度突破城壁，杀入城中，但因为损失过大，未能最终取胜就被迫撤兵了。
对应如此险峻的形势，第二年（1563年）二月，信长突然决定在二之宫山（在今犬山市）上筑城，随即把本城由清洲迁移到此处。清洲城从织田广信时代起就是尾张国的中心，交通发达，商业繁荣，突然听到迁徙的命令，居民们乱作一团，不满之声此起彼伏。但信长这一行动，是有其积极的战略意图的，二之宫山在清洲城东北方，基本位于清洲和犬山两城的中心点上，于此居高而望，可以彻底监控犬山城的动静。这就是信长的第三座本城（第一座是那古野，第二座是清洲）小牧山城。
如果此时美浓国主还是斋藤义龙的话，他应该会欣喜若狂，趁着这个千载难逢的大好时机领兵南下，联合织田信清，给信长造成沉重打击吧，说不定可以就此一举平定尾张国。然而义龙已经去世了，不可复生，其子龙兴贪图逸乐，行动迟缓，虽然答应了信清联合的请求，却迟迟不发援兵。
就在这种情况下，永禄七年（1564年）发生了竹中重治奇袭稻叶山城的恶性事件。
竹中半兵卫重治，本是美浓国菩提山城主，在诸多大大小小的豪族中，属于几乎可忽略不计的小势力，但他和鼎鼎大名“西美浓三人众”之一的安藤氏结为姻亲，娶了安藤氏家督守就的女儿为妻，找到了强大的靠山。
斋藤龙兴暗弱无能，对麾下豪族的控制力逐日减弱，他的应对之策非常简单，抓住安藤守就的错处将其囚禁，希望杀鸡儆猴，恢复自己的威信。在得知岳父被囚以后，竹中重治秘密潜入稻叶山城，四处放火，引起骚动，然后趁乱救人。龙兴仓促间不及追查，竟然放弃了这座世代本城，逃往鹑饲。
因此事件，后世将竹中重治吹捧为百年难遇的智将、天才军师，但其实事件本身只暴露出斋藤龙兴的政治力和控制力低下，以及美浓豪族的离心离德而已。在救出安藤守就以后，竹中重治回归菩提山城，一方面联络周边豪族，防备龙兴大兴问罪之师，一方面上书请罪，隐居求存。如果此时龙兴以雷霆万钧之势攻击并灭亡竹中氏，震慑安藤氏，大概威望会有所回升吧，但这家伙得以回归本城稻叶山，就已经心满意足了，竟然没有及时惩罚竹中、安藤等人。
于是，趁着竹中重治奇袭稻叶山城，美浓方乱作一团的机会，信长再次发兵进攻犬山城。此次，因为“米之五郎左”的努力，他拥有取胜的绝对自信。
丹羽五郎左卫门长秀，乃是信长一手提拔起来的重臣，因为长时期负责内政事务，故此人送外号为“米之五郎左”。可是这位“米之五郎左”并不仅仅会征收和调集粮米而已，他在外交、调略等方面的才能也均不可小觑。
在第二次进攻犬山城以前，信长先派长秀前去分化瓦解敌人。通过不懈的努力，长秀成功策反了敌方于久地城主中岛丰后守和黑田城主和田新助——这两座城砦乃是犬山城抵御信长进攻的门户，门户尽失，不久后柴田胜家、丹羽长秀、佐久间信盛等将又打破了附近的大道寺砦，织田信清眼看大势已去，被迫弃城逃往甲斐国去依附武田信玄。犬山城就这样被信长攻克了。