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得到美浓斋藤氏大力支持的织田信长，威望略有上升，开始逐一扫灭尾张国内不肯臣服的势力。他的第一个目标，就是割据清洲城，妄图回复往日荣光的下四郡守护代家。
天文二十一年（1552年），也就是正德寺会盟的前一年八月，守护代织田彥五郎信友的家老坂井大膳就联络松叶、深川两城城主掀起反旗，信长在叔父、守山城主织田信光的协助下，很快就在萱津击败坂井军，随即攻克了松叶、深川两城。
次年，也就是正德寺会盟回来以后不久的七月十二日，清洲城中发生政变，坂井大膳领兵突袭傀儡守护斯波义统隐居的官邸，义统被迫切腹自杀。大膳这种举动，无异于自掘坟墓，因为从此以后信长就可以打着为守护报仇的旗号，名正言顺地对守护代用兵了。
果然，信长乍闻此事，立刻下令其弟、末森城主勘十郎信行出兵讨伐坂井大膳和守护代织田信友。信行派出了家中第一猛将柴田胜家领兵前往，在清洲城附近、安食地方的成愿寺门前与坂井军展开激战，杀死了敌军中有名的武士三十多人。
就在信长一次又一次的讨伐战中，守护代家的势力迅速衰退。织田信友知道战争继续下去，自己迟早只有灭亡一途，于是暗中联络织田信光，请他离开信长的阵营，转而支持自己。织田孙三郎信光是信秀的三弟，也是尾张国内有数的猛将，为人端方正直，对于信长的奇异举动一直是看不惯的。或许信友认为信光会愿意协助自己，推翻信长的统治吧。
然而信光却丝毫不为所动，在他想来，不管信长再如何不堪，也终究是自己的侄子，即便要推翻信长的家督之位，也不能假手于外人，更况且提出这一计划的乃是弑杀了守护斯波义统的大罪人织田信友呢？信光将信友的计划向信长全盘托出，于是信长将计就计，终于在天文二十三年（1555年）四月攻克了清洲城，杀死织田信友。坂井大膳落荒而逃，一直跑去骏府投靠了今川义元。
清洲城是尾张下四郡的中心，它引入流经附近的五条川之水为护城濠，以多重土墙为防护，中心位置还盖建了新近流行起来的“天守阁”。所谓天守阁，就是以巨大的石块作为基础，在上面以土木盖建多重阁楼，四面都布设着望孔和矢仓（箭楼），在守城战中作为坚固并且视野开阔的指挥所，作用非常巨大。有了护城濠、土墙和天守阁，建造在平地上的清洲城，其防卫能力一点都不比那些依山而建的城砦为差。
信长在攻克下四郡守护代家近百年来辛苦经营的清洲城以后，就把主城从那古野搬迁过去，这也等于向世人宣布，他现在不再是下四郡守护代的家臣，而是没有守护代头衔的真正下四郡的统治者。
经过淸洲之战，织田信光对信长大为改观，从此开始支持这个以前并不看好的侄子。然而时隔仅半年，十一月二十八日，信光却被家臣坂井孙八郎谋刺身亡了。也有一种传说，说信光是因为前此与织田信友联络之事遭到信长的猜忌，被信长下毒害死了——笔者认为，这种说法非常荒谬，信长就算要秋后算账，也不可能对正大力支持自己的叔父下手。
织田孙三郎信光，生前本是守山城主。就是这座守山城，他似乎总会给相关人士带来意想不到的厄运。当年松平清康就是在进攻守山城的时候遇害的，现在轮到了织田信光，然后到了弘治元年（1555年），新任城主织田孙十郎信次也遭难出走。
织田信次是信长的五叔，他在当上守山城主还不到一年，就于1555年七月六日，在出猎的时候，其家臣洲贺才藏误杀了信长的兄弟喜六郎秀孝。因为害怕信长的报复，信次逃到外地做了浪人，他的家臣们在织田信行的攻击下被迫开城投降。信长又任命弟弟安房守秀俊入主守山，秀俊呆了还不到一年，又在弘治二年（1556年）六月因为家臣的谋叛而自杀。
最后信长原谅了叔父信次，把守山城还了给他。十八年后（1574年），织田军大举进攻伊势长岛的一向一揆【以日本佛教净土真宗为号召的宗教起义。】，结果信次和初代守山城主信光的三个儿子——市之介信成、四郎三郎信昌、仙千代——全都战死沙场……
拉回来再从织田信光之死说起，上天似乎故意把织田信长的支持者逐一铲除，要他孤身一人在乱世中奋战。第二年（1556年）四月，岳父斋藤道三也离开了人世。道三是被其子义龙所杀的，传说他对信长的赞誉使义龙大为不满，又有传说义龙本是遭道三放逐的原美浓守护土岐赖艺的私生子，但不管真相究竟如何，一辈子在阴谋诡计中打滚的“蝮蛇”，终于被自己亲儿子的阴谋所击败，战死于长良川畔。
据说道三临终时曾遗书信长，要女婿为自己报仇，事后即以美浓一国相赠。信长得到道三被困的消息，匆匆率兵前往救援，却慢了一步，只得到这份遗命。如此一来，美浓从友国变成了敌国，失去最大靠山的信长，四周围立刻再度昏暗下来。
蛰伏已久的亲兄弟织田信行终于盼到了这个大好时机。当时织田众臣分为两派，支持信长的有织田胜左卫门、织田造酒丞清正、佐久间大学盛重、森左卫门可成、佐佐孙介等；而家老林佐渡守秀贞、猛将柴田权六胜家、林美作守、津津木藏人、桥本十藏、角田新五、佐佐内藏助成政等三分之二的家臣却支持信行。道三战死的当年八月，织田信行召集以那古野城主林秀贞为首的支持者，悍然掀起了反旗。