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探究两性基本差异的第一步是预设自然选择在设计物种途中所扮演的角色。以人类为例，假定你负责在人类（或类人猿）的意识中安装一些在其一生中能起到引导作用的行为准则，而比赛目标是使每个人的基因遗产最大化。更简化地说，你设定的行为模式应该让每个人都可以有许多子女，而他们的子女也能有许多子女。
显然，这并不是自然选择实际的运作方式。自然选择不会有意地设计有机体，甚至从不有意地做任何事情。它只是盲目地保留那些恰好可以提高生存和繁衍概率的遗传特征。
然而，自然选择的运作又看起来很像它在有意地设计有机体，所以假装你负责有机体的设计，对于去发现人类以及其他动物身上所深植的进化趋势，这是一条合理途径。实际上，这正是进化生理学家花费大量时间在做的工作：观察一种特征——心理的或其他方面——找出这一特征解决了什么工程技术挑战。
当扮演进化的管理员并设法使基因遗产最大化时，你会很快发现这一目标对于男女两性来说意味着不同的趋势。假如一位男性可以劝说足够多的女性与他合作，并且没有法律会禁止多配偶制——在我们的进化环境中，这样的事确实发生过——那么他一年可以繁育数百次。而另一方面，一位女性一年最多繁育一次。这种不平衡的部分原因在于卵子的珍贵价值，在所有物种中，精子都体型微小、可大批量生产，卵子则相对体积更大、更稀缺（实际上，生物学中对雌性的正式定义就是，拥有更大生殖细胞的那一方）。
而哺乳动物的繁殖细节进一步增大了两性生育上的不平衡：卵子成长为有机体的漫长周期发生在雌性身体里，这导致她们不能同时处理许多问题。
因此，虽然有各种理由让达尔文主义者认为一个女性与多个男性结合是有意义的（例如，也许第一个男性没有生育能力），但总有一天，此时多发生性关系恰好得不偿失，还不如休息一会儿或简单吃点东西。对于男性来说，除非他的确快要崩溃或饿死，否则这样的时刻（为了休息或食物放弃性）永远不会到来。每个新的合作者都能提供一次将更多基因传递给下一代的大好机遇——在达尔文主义者的计算中，这可比睡一觉或吃顿饭有价值多了。正如进化心理学家马丁·戴利（Martin Daly）和马戈·威尔逊（Margo Wilson）言简意赅的评价：对于雄性来说，“总有做得更好的可能”。 7
从某种意义上说，雌性也可以做得更好，但那体现在质量而不是数量上。养育一个孩子会花费大量时间，更不用说还要付出精力，因此对于雌性所能承担的项目总量（养育后代的数量），大自然设定了一个很低的上限。每个孩子，从女性（基因）的角度看，都是极为珍贵的基因机器。它的生存能力和继续制造小基因机器的本领至关重要。这使得达尔文主义者相信，对于女人来说，精心挑选一个能帮她制造基因机器的男人是很有意义的。在允许男人进入这个投资项目前，女性要评估对方是不是一个心怀抱负的合作者，扪心自问他能为这个项目带来什么。这个问题又会引发一堆新问题，特别是在人类身上，问题要比你猜想的更多更微妙。
在讨论这些问题前，我们必须先说明两点。第一点就是女人不需要追究这些问题，甚至不需要了解这些问题。我们人类的许多相关历史就发生在祖先的智慧还不足以刨根问底之前。就算在最近的过去，当语言和自我意识出现后，我们也找不到理由将每一种进化的行为趋势都置于意识控制之下。实际上，有时候，在基因利益的视角下，意识到我们到底在做什么和为什么这么做，其实并不重要。（所以弗洛伊德虽然确实有所发现，不过许多进化心理学家会说他根本不得要领。）至少就性吸引来说，日常经验表明自然选择产生影响的方式，主要是通过情感阀门来打开和关闭初步的吸引、狂热的激情和令人沉醉的痴迷等情感。一个女人在打量一个男人时不会想道：“对于我的基因遗产来说，他看起来像一个有价值的贡献者。”她只会评估对方，并感受自己是否对他有“感觉”。所有的“思考”已经被自然选择“无意间”完成了。有些基因会走向繁荣，是因为它们引发的吸引最终有利于增加她的祖先的基因遗产，反之，那些无法引发这种吸引的基因就会衰落。
只有先理解基因控制其实通常是无意识的，我们才能明白：不仅在性方面，我们在很多领域都是木偶，哪怕只想要获得部分解放，其希望也在于破解操纵者的逻辑。解释这个逻辑的全部内容要花一些时间，不过事先声明，操纵者似乎对木偶们的幸福毫不关心——我想这并不算是在剧透。
在思考自然选择如何“决定”塑造男女的性倾向之前，需要明白的第二点是，自然选择并不具有“前瞻性”。进化是被其所处的环境和环境的变化所引导的。例如，自然选择不会预测到有一天人类会采用避孕措施，人们的激情只会导致空耗时间和精力但没有任何“结果”的性活动；自然选择也不会预测到X级录像带的问世，于是欲望充沛的男人通过看色情片打发休闲时间，而不去追求那些可以帮助他们传递基因的真实女人。
这并不是说“没结果”的性娱乐有任何错误。自然选择创造了我们，并不意味着我们必须奴隶般遵循它的奇怪安排。（更有可能的是，我们会忍不住埋怨它不该让我们背负那么荒谬的包袱。）关键在于，人类心智的设计目标是使人类的适应性和基因遗产最大化，这一说法并不准确。自然选择理论其实是说，人类心智的设计目标是在其进化环境中使适应性最大化。这种环境被称为“进化适应环境”（EEA, environment of evolutionary adaptation） 8 ，更好记的说法是“祖先环境”（ancestral environment）。“祖先环境”会始终潜伏在背景中，贯穿本书。有时，在思考某种心理特征是不是一种进化适应时，我会先问一下这种特征是否看起来符合其承载者的“基因利益”。例如，泛滥的性欲符合男人的基因利益吗？但是，这只是简化的说法。这个问题更合适的表述方式应该是，某种特征是否符合“进化适应环境”中的某人的“基因利益”——而不是现代美国、维多利亚时代的英格兰或者其他地方的某人的基因利益。从理论上说，当某种特征能促使引导该特征的基因在祖先的社会环境中世代传递时，这种特征才可以成为现在人类天性的一部分。 9
我们祖先的生活环境是什么样的呢？在20世纪，最接近的例子就是狩猎——采集社会，例如非洲卡拉哈里沙漠的昆申人、北极地区的因纽特人或者巴拉圭的阿契人。不走运的是，狩猎——采集社会彼此之间存在差异，因此对现代人来说，要想简单概括人类进化过程中面临的残酷考验是极为困难的。这种多样性暗示了一个可能，即单一的进化适应环境就像小说或合成画一样，是虚构出来的，而我们祖先的社会环境无疑会在人类进化中发生变化。 10 尽管如此，也有一些主题反复出现于当代不同的狩猎——采集社会，它们的存在说明在人类进化过程中某些特征可能会保持恒定。例如，人们在亲属身边长大，生活在人人互相认识、极少有陌生人出现的小村庄，人们会结婚，会采用一夫一妻制或多配偶制，女人结婚的年龄通常是她发育成熟到能生育后代的时候。
至少有一点很确切：无论祖先的生活环境如何，它都不会和我们现在的环境非常相似。站在拥挤的地铁站台上，住在从不和邻居交谈的城郊，找到工作或被炒鱿鱼，看晚间新闻——这些不是我们的设计目标。我们的设计背景与生活背景间的割裂，也许可以解释许多精神病理学问题以及许多没那么严重的精神障碍。（就像潜意识动机的重要性，弗洛伊德因为这一观察结果收获许多赞誉，该概念是他的《文明与缺憾》一书的核心。）
为了搞清楚男性和女性想在对方身上寻求什么，我们需要更加仔细地考虑祖先的社会环境。正如接下来会看到的，仔细考虑祖先环境同样有助于我们解释为什么人类女性不会像其他雌性动物那样性保守。但是对于人类来说，无论女性的性保守程度如何，都一定会比男性更高。这是本章最重要的一点，而具体环境并不会对其产生多少影响。这一点只取决于一个前提，那就是雌性个体一生中所能拥有的后代数量要远小于雄性个体。这个情况基本永远不变：在我们祖先进化成人类之前，进化成灵长类动物之前，进化成哺乳动物之前，甚至一直追溯到爬虫类祖先都同样如此。母蛇可能并不非常聪明，但是至少足以无意识地辨别出有些公蛇并不是好的交配对象。
达尔文当时错在没有看出雌性有多么宝贵。他认识到雌性的羞怯让她们变得珍贵，但他没有看出她们与生俱来的珍贵，这种珍贵源于雌性在繁衍中扮演的生物角色，以及因此而导致的缓慢繁衍速度。自然选择“搞懂”了这一点，至少“领会”了这一点，雌性的羞怯正是这种“内隐理解”的结果。