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班勇再定西域后，西域都护被废，西域长史成为西域地区最高军政长官。220年，曹丕篡汉，三国鼎立，龟兹在内的西域诸国继续尊崇中原王朝，向曹魏年年入贡，“略如汉氏故事”。曹魏延续了西域长史、戍己校尉的设置，并颁赐龟兹等西域大国国王侍中、大都尉的印绶。西晋建立后，西域长史、戍己校尉继续设置，龟兹王则被封授守侍中、大都尉、奉晋大侯、亲晋龟兹王的职务与封号。316年，匈奴人刘曜攻陷长安，西晋王朝在五胡之乱的硝烟中就此谢幕，中原大片土地沦陷于匈奴、羯胡之手。琅邪王司马睿在南渡士族及吴地士族的拥戴下即位称帝，建立了东晋王朝。而与西域接壤的凉州地区，自张轨出任凉州刺史、护羌校尉后，便世代由张氏家族统治，史称“前凉”。326年，西域长史李柏主张臣服于前凉，戍己校尉赵贞则认为应当继续忠于晋室，最终两人因意见不合兵戎相见。李柏战败，投靠前凉，凉王张骏派军进驻西域，接管了西晋在西域的统治机构。
3世纪末、4世纪初，龟兹国一度被焉耆国攻灭，国王白山被杀，但不久后，白氏家族便再次复国，白纯（史书上又作帛纯）成为龟兹新王。白纯是位颇有作为的国君，他凭借龟兹优越的交通枢纽地位，垄断丝路贸易，聚敛了大量财富，并凭借财力不断扩军，极大地增强了本国实力，反过头来把焉耆降为属国。
当时的龟兹都城有三道城墙，建筑格局模仿长安，内有佛塔庙宇上千处，王城更是富丽堂皇，装饰有各种珍宝，“焕若神居”。龟兹的百姓同样十分富足，几乎家家都建有酒窖，里面储藏着葡萄美酒，这些酒多者可达千斛，往往可以保存十余年。
376年，氐族建立的前秦攻灭前凉，一统北方地区，并准备再次统一西域，恢复交通。381年，忌惮前秦声威的康居、于阗、鄯善、车师前部等国，纷纷前往长安进贡。朝贡的使臣里并没有龟兹国的——龟兹王白纯自恃兵强马壮，企图独霸西域，怎肯臣服前秦？白纯在焉耆的支持下，准备出兵攻打鄯善、车师前部两国，两国国王亲自前往长安朝见前秦皇帝苻坚，“乞依汉法，置都护故事”。苻坚早有恢复西域之意，遂于383年命骁骑将军吕光为使持节
、都督西域征讨诸军事，统兵10万进军西域。
吕光很快率军越过茫茫戈壁，来到焉耆，焉耆王见前秦军来到，连忙投降。白纯不愿俯首就擒，据首都延城顽抗，又向狯胡及温宿、尉头等国求救。面对坚城，吕光掘深沟、筑高垒，打算长期围困。384年，西域各国联军来到龟兹都城下援助白纯，号称拥兵70万。这些援军“便弓马，善矛槊，铠如连锁，射不可入” （《十六国春秋·卷十》） ，又擅长用革索做成绳套，策马掷人，多有中者。前秦远征军的士兵看见后，许多人甚是惧怕，吕光却看出了敌军破绽所在。他令各营聚于一地，操练勾锁之法，另派精骑作为游军，以便随时支援各个缺口。最终双方在城西决战，前秦军果然大败敌军，斩首万余。白纯见势不妙，连忙收拾金银细软狼狈出逃，其余“王侯降者三十余国”，“诸国惮光威名，贡款属路” （《晋书·载记第二十二》） 。
吕光平定龟兹后，立白纯之弟白震为王。他见此地富饶安乐，本想留下，但在龟兹高僧鸠摩罗什的劝说下，最终于385年启程返回中原。离开时，吕光从龟兹带走了大量奇珍异宝，“以驼二万余头致外国珍宝及奇伎异戏、殊禽怪兽千有余品，骏马万余匹” （《晋书·载记第二十二》） ，可见龟兹之繁华富庶。
鸠摩罗什是当时著名的佛教高僧，也是中国历史上三大佛教翻译家之一，曾主持龟兹法座19年，他的成长与当时龟兹浓厚的佛教氛围有着不可分割的联系。佛教是由天竺传至汉地的，而龟兹是自天竺去往中原的必经之地，因此龟兹国是最早传入佛教的地区之一。经过数百年的发展，龟兹成了西域的佛国。统治龟兹的白氏王族历来虔信佛教，魏甘露三年（258年），出自龟兹王族的僧人白延来到洛阳弘法，在白马寺中译出了《无量平等觉经》及《除灾患经》等佛经。西晋时期，在汉地的龟兹僧侣译出的佛教经卷更多，如晋惠帝时代的法巨翻译佛经62卷（含与他人合译）。西晋末年来到中原，并得到后赵石氏皇族虔诚信奉、被尊为国师的高僧佛图澄也是龟兹人，其俗姓帛，应是出自龟兹王族。
在鸠摩罗什的时代，龟兹国内“塔庙千数”，其中最大的寺庙为雀离大清净寺，可容纳僧侣万人。它被库车河分为东西两部分，建筑鳞次栉比，连亘数里，残存的围墙高十余米，完全是一座城市的规模。鸠摩罗什少年时，便是在该寺剃度出家。龟兹的佛教信徒们还在国内的山谷中开凿了许多石窟，这些石窟宛如空中楼阁，被后人称作“千佛洞”，其中最大的一处位于克孜尔，这也是我国开凿最早的佛教石窟。克孜尔千佛洞位于今新疆阿克苏拜城县东南，始建于西晋年间，衰落于唐末，在500多年的创作过程中，龟兹人一共开凿了230余处石窟。千佛洞内的佛像虽因历史原因被破毁无余，但仍保留了大量珍贵的壁画供后人瞻仰，是弥足珍贵的艺术宝藏，也是研究佛教历史的重要资料。
吕光班师回朝时，将鸠摩罗什一并带回，不过在其东归前，曾经强盛一时的前秦帝国已经因淝水河畔的一场大败元气大伤，数十万大军一夕尽溃，原本蛰伏的羌、鲜卑等族酋长纷纷趁机起兵，北方再次陷入动荡分裂。在此形势下，吕光趁机占据凉州，建立起后凉政权。占据关中、建立后秦政权的羌族首领姚苌，多次邀请鸠摩罗什到长安来弘扬佛法，但均被吕氏阻挠。直至401年，后秦皇帝姚泓出兵大败后凉国主吕隆，迫其投降后，这才以隆重的礼节将鸠摩罗什迎到长安，尊为国师，此时距其来到凉州已经16年了。至413年圆寂，11年里，鸠摩罗什在弟子的帮助下翻译经书35部、294卷。在他的努力下，汉传佛教大、小乘各派的经、律、论基本完善，从此以后摆脱了玄学的附庸地位。他的译笔不仅忠于原文、圆润流畅、典雅质朴，还纠正了400年来他人译经之误，成为后世流传最广的佛教经典。
雀离大清净寺遗址
鸠摩罗什雕像，位于新疆库车克孜尔石窟前
后凉时期，吕光在高昌设立西域大都护，任命其子吕覆为使持节、镇西将军、都督玉门以西诸军事、西域大都护，统管龟兹在内的西域诸国。其后，后凉分裂，吕光的部将段业、沮渠蒙逊占据酒泉、建康、晋昌等郡，建立北凉政权，西域地区由北凉管理。400年，敦煌太守李暠自称凉公，建立西凉，西域地区又处在西凉政权的管辖之下。李暠去世后，西凉便再也无法与北凉抗衡，于421年为北凉所灭。
此时，兴起于代北地区的北魏政权在击败后燕后不断强大，成了中原新的霸主。北魏太武帝拓跋焘继位后，更是北击柔然，西灭胡夏
，奠定了一统北方的基础。沮渠蒙逊面对北魏带来的强大压力，遣子入侍，放低身段，将自己摆在臣属的位置上，以换取北凉小朝廷的继续存在。拓跋焘灭胡夏后，将视线转向了西域。437年，北魏朝廷以董琬、高明为使远赴西域，获得了极大的成功。西域诸国早已听闻北魏声威，包括龟兹在内的16国欣然遣使进贡，直接与北魏建立了联系。北凉政权地处西陲贫瘠之地，全靠征收过往商旅赋税支撑，北魏此举无疑是釜底抽薪，严重影响其生存。沮渠牧犍（沮渠蒙逊之子）就此有了二心，开始与柔然（蠕蠕）接触。这无疑给了拓跋焘出兵的借口。439年，北魏大军攻下姑臧，沮渠牧犍投降，其弟沮渠无讳、沮渠安周逃往西域，后纠集残部攻下高昌，重建北凉，并隔断中西交通，胁迫龟兹、鄯善、焉耆等国与北魏对抗。445年，拓跋焘以万度归为帅远征西域，万度归很快便连续击败龟兹诸国，将西域纳入北魏的统治秩序。
拓跋焘去世后，北魏将主要精力放在了与南朝的对抗上，对西域的重视大不如前，柔然、嚈哒、高车（铁勒）、吐谷浑等势力先后进入西域。这些游牧民族为争夺地盘，争斗不已，龟兹等小国无力抵抗，只得沦为强者附庸，并在刀锋下不断改换门庭，先是臣服于柔然，后又向嚈哒称臣纳贡。
克孜尔石窟壁画《举哀图》局部
5世纪中叶以后，柔然势力开始渗入西域：先是击破高昌国，将其降为附庸，又迫使乌孙人逃窜进葱岭。471年，柔然人大举进攻于阗国，于阗人向北魏朝廷求救。此时在位的北魏孝文帝拓跋宏召集公卿商议，众人皆认为“于阗去京师几万里，蠕蠕之性，惟习野掠，不能攻城；若其可攻，当已旋矣。虽欲遣师，势无所及”。孝文帝主意已定后，安抚使者，称“朕今练甲养卒，一二岁间，当躬帅猛将，为汝除患。汝其谨修警候，以待大举” （《魏书·列传第九十》） 。实际上婉言拒绝了于阗的求援。自此以后，北魏势力彻底退出西域，龟兹国许是在这段时间沦为柔然人的附属国。
5世纪末，因柔然伏古敦可汗不听劝阻，执意侵犯北魏边境，高车副伏罗部
首领阿伏至罗大怒，和其弟穷奇率部众十余万人西走。这部分高车人迁至北塔山至塔城一线的天山地区，其中阿伏至罗居北，穷奇在南。后来，阿伏至罗自称“侯娄匐勒”（意为“大天子”），穷奇则称“候倍”（意为“储主”）。阿伏至罗屡败伏古敦可汗的追兵，逐渐取代柔然人控制了西域的大片土地。
此时，嚈哒人的势力也向东扩展进入了西域。他们是中亚塞种人和大月氏人的后裔，相传曾建立滑国，之后成了柔然人的奴隶，被集中至阿尔泰山一带为其服役。后来他们摆脱了柔然人的控制，迁徙至阿姆河流域。4世纪后期，嚈哒人西迁粟特，进入吐火罗地区。5世纪后，贵霜帝国在嚈哒人的打击下土崩瓦解，嚈哒人不断扩张势力，“西域康居、于阗、沙勒、安息及诸小国三十许皆役属之” （《魏书·列传第九十》） 。进入西域的嚈哒人，为控制丝绸之路，势必会和占有高昌和伊吾地区的高车人发生冲突。和嚈哒人最先开打的是穷奇所部高车人，最终穷奇战败被杀，其子弥俄突被俘，部众或投靠北魏，或投靠柔然。阿伏至罗则在后来因残暴被部下所杀，众人立跋利延为主。嚈哒见有机可乘，出兵伐高车，并将弥俄突送回，强立其为高车王，战败的跋利延则被嚈哒人杀害。弥俄突后来在与柔然人的战斗中被杀，其弟伊匐在嚈哒人的支持下，大破柔然，迫使柔然可汗婆罗门逃到凉州投降北魏。而就在嚈哒人与高车人激战之时，吐谷浑人进入西域，控制了于阗、鄯善等国。
在高车与嚈哒的争霸战争中，龟兹的国都延城成为双方交战前沿，战火频仍，龟兹国损失惨重、苦不堪言。直到嚈哒人最终取胜，丝绸之路再次畅通无阻，位于丝路要道的龟兹国才得以休养生息，经济有所恢复发展。嚈哒人即使建立了庞大的帝国，但仍保留着游牧民族的习性，对西域诸国的统治较为松散，只需向其定期朝贡即可。为此，龟兹王在信仰、习俗、内政、外交上保留了较大的自主权，是以《魏书》《梁书》等史书中，均留下了龟兹国使臣朝贡的记载。至于向嚈哒朝贡的西域国家数目几何，北魏孝明帝神龟年间，敦煌人宋云受胡太后派遣，前往印度取经，路过嚈哒时，发现有40多个小国前来朝贺，并献上各种珍奇宝物。
6世纪中叶，突厥人开始崛起，西域这片广袤的土地又迎来了新的主人。突厥人原本生活在金山脚下，金山也就是现在的阿尔泰山，形似兜鍪，而兜鍪在其习俗中被称为“突厥”，遂以此为部族名号。阿尔泰山矿产丰富，盛产黄金、宝石和各种有色金属。最初，突厥人依附强大的柔然，为其冶炼铁矿，锻造铁制武器，以柔然锻奴的身份来换取生存空间。在突厥人的记忆中，他们是狼的子孙。据说远古时代，突厥人的祖先被邻国仇敌打败，全族尽灭，只剩下一个10岁小儿，被斩断了脚丢进沼泽。小孩被一只母狼发现，母狼衔来肉食将他养大，后又与其交合怀有身孕。邻国听说当年的小儿还活着，便派人去追杀他，母狼背着他逃到高昌国以北的一个山洞中，产下10个男婴。10个男孩长大后各自娶妻，每人都有自己的姓氏，其中一个便是突厥阿史那氏的祖先。因此，突厥人以狼为民族图腾，在牙门前建狼头大纛，上面绣有金色狼头。
阿史那土门（意为万人长）当酋长时，突厥人渐渐强大了起来。546年，铁勒（高车）人决定向柔然人发起攻击。这件事被土门探知，他点齐兵马埋伏在半路，将铁勒人打了个措手不及，“尽降其众五万余落”，极大地壮大了阿史那氏的力量。随后，土门向柔然头兵可汗求娶公主。土门满以为自己立下这么大的功劳，头兵可汗肯定会对他青眼相加，却不料头兵可汗遣使辱骂他：“尔，我之锻奴也，何敢发是言！” （《资治通鉴·卷第一百六十四》） 土门大怒，遂断绝与柔然的关系，转而向西魏求娶公主，西魏以长乐公主为其妻。
552年，土门尽发部族精锐东征柔然，大破之，头兵可汗兵败自杀，太子庵罗辰等人率众奔北齐，柔然残部则拥立铁伐为可汗。土门随后自称伊利可汗，号其妻为可贺敦，突厥汗国正式建立。到“性刚勇，多智略，善用兵”的木杆可汗（土门次子）统治时代，突厥更为强盛。556年，木杆可汗攻灭柔然，随后又“西破嚈哒，东走契丹，北并契骨，威服塞外诸国”，将突厥汗国发展成一个“东自辽海以西，西至西海万里，南自沙漠以北，北至北海五六千里，皆属焉”的强大帝国。 （《周书·卷五十》）
大约在突厥攻灭柔然的同时，原本留守故地的莫贺咄叶护（土门之弟）统领突厥及铁勒部众开始西征。他与萨珊波斯的库斯老一世结盟，共同攻打西域霸主嚈哒。波斯对垄断丝绸之路贸易的嚈哒人早已不满，因此两国一拍即合。在莫贺咄叶护统兵前进的路上，处月、处密、突骑施、葛逻禄、拔悉密等说突厥语的部族纷纷加入他的队伍。在突厥和波斯的夹击下，强盛一时的嚈哒帝国很快灭亡，包括龟兹在内的西域各国也于同时被突厥降服。莫贺咄叶护勇敢善战、足智多谋，深得突厥民众爱戴，立下平定西域的大功后，木杆可汗便册封其为西面可汗，称“室点密可汗”。室点密可汗作为西突厥汗国的创立者，将汗廷建在龟兹国西北的鹰娑山下。最初，西突厥汗国仍要受东部可汗的管辖，但到隋开皇二年（582年），因室点密可汗之子达头可汗与东部的沙钵略可汗关系不睦，东西突厥正式分立。
突厥毗伽可汗的鸟形王冠
据记载，相比嚈哒，突厥人对西域小国的控制更为严格，其在西域诸国均设置了“吐屯”作为监察官，这一职务多由阿史那家族成员担任，负责监督各小国的行政、军事以及赋税。突厥人对各国军队的人数也有限制，西汉时有士兵2万余的龟兹国，此时只能保留数千人。在突厥吐屯的监视下，包括龟兹在内的各西域小国要定期将生产的各种农、牧、手工产品及贸易中获得的珍奇宝物进献给西突厥可汗。西突厥可汗通过剥削西域小国及控制商路，积攒了大笔财富，过着极其奢华的生活。据出使过西突厥的东罗马使节回忆，西突厥可汗的座椅是由黄金制成的，四只金孔雀拱卫在旁，床也是用黄金制成的，毡房内的饮器、酒器与坛子全部是用金子做的，连毡房的木柱上都包着金箔，四周则挂有无数五颜六色的华丽丝织品。
西突厥可汗还授予龟兹等国的国王“俟利发”这一突厥官爵，有时还会将公主嫁给他们，以进一步加强对这些国家的控制。国王们自然要将这些下降的公主恭恭敬敬地供起来，并将自己的生活习惯也尽量与突厥人保持一致。据《旧唐书》记载，龟兹国男女皆剪短发，垂与项齐，只有国王不剪发，以锦蒙顶，穿着锦袍，系着金宝带，坐在金狮子床上，而“索发不剪”正是突厥人的风俗习惯。