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然而，尽管支持自然形成的证据这样有力，对设计的向往还是让数百万人怀疑达尔文的正确性。美国的“智慧设计”运动直接源自一派支持宗教重回学校的原教旨主义者，外加一场狡诈的迂回战术，想回避美国宪法确立的政教分离原则。它把焦点基本上放在设计论上，以求表明：生物复杂的功能安排，不依靠上帝根本无法解释。2005年，宾夕法尼亚州的法官约翰·琼斯（John Jones）在“奇兹米勒诉多佛学区案”的判词中写道，虽然智慧设计论的支持者“偶尔暗示设计师可能是外星人，或者从时间旅行来的细胞生物学家，但除了上帝之外，他们并未对设计师提出其他严肃人选。”多佛地区有一些家长反对学校向孩子传授“智慧设计”论，也反对学校把这一观点与达尔文主义相提并论，塔米·奇兹米勒（Tammy Kitzmiller）就是其中一位家长。家长把学区告上法庭，最终推翻了学区的规定。
150多年来，美国的基督教原教旨主义一直在挑战学校里的达尔文主义。他们推动州级立法机关制定法律，禁止公立学校传授进化论，这一倾向在1925年的斯科普斯“猴子审判”中达到高潮。被告约翰·斯科普斯（John Scopes），故意违法，教授进化论，好让公众关注田纳西州的反进化法。案子的检控官是威廉·詹宁斯·布莱恩（William Jennings Bryan），辩护方是克拉伦斯·达罗（Clarence Darrow），结果是斯科普斯被判有罪，并处100美元的罚款，上诉时辩方找了技术性漏洞才翻盘。有一种甚为流行的说法是，布莱恩的胜利得不偿失，因为这让他显得无比荒唐，对斯科普斯的处罚也很轻微，但这只不过是沿海城市自由派人士自我安慰的神话罢了。在美国中部腹地，斯科普斯被判有罪，让批评达尔文的教徒信心大增。原教旨主义者非但不因遭到讥讽而陷入沉默，反而在斯科普斯一案后扬眉吐气，继续把持了数十年教育系统。教科书提到达尔文的进化理论时，态度变得非常谨慎。
直到1968年，美国最高法院才推翻所有禁止在学校传授进化论的法律。原教旨主义者转而要求教授“创世学”，这是一门意在为《圣经》中的故事（如诺亚洪水等）搜罗科学证据的大杂烩。1987年，最高法院下了禁令，规定学校不得传授创世学，因为它是宗教，不是科学。
这时候，原教旨主义者又重新发明了所谓“智慧设计”论，重点强调形式最为简单的阿奎纳-佩利设计论。神创论者迅速改写了教科书《熊猫与人》（Of Pandas and People），为智慧设计论使用与创世学一样的定义，并将150处“神创”和“创世”字眼，系统性地改为“智慧设计”。但这使书里的一个地方出现了奇怪的拼写错误——“cdesign proponentsists”（正确的拼写方式应该是“design proponents”，意思是“设计论支持者”），日后，这被称为两场运动之间的“缺失环节。”两种思想流派之间“惊人”的相似之处，是约翰·琼斯法官认为智慧设计是宗教而非科学的关键点。2005年，他否决了多佛学区使用同等时间传授智慧设计和进化论的要求。按照教科书《熊猫与人》里的说法，智慧设计论认为物种通过智慧主体突然形成，物种从一开始就具有各自的鲜明特点，比如鱼有鳍和鳞，鸟类有羽毛。
2005年，琼斯所撰写的长篇判词，对天钩做了不可推翻的决定性驳斥，说服力极强，因为它出自一位布什总统任命的基督教徒，在政治立场上偏于保守，又未经科学训练。琼斯指出，科学革命拒绝用非自然原因来解释自然现象，拒绝诉诸权威，并拒绝启示，支持实验性证据。他系统地反驳了迈克尔·贝希（Michael Behe）教授提交的证据，贝希是智慧设计论的主要科学证人，为被告作证。贝希在《达尔文的黑匣子》（Darwin’s Black Box）一书及其后发表的论文中，使用两个主要论点支持智慧设计师的存在：无法化简的复杂性、零部件的针对性安排。他认为，细菌的鞭毛，受一种极为复杂的分子旋转马达的推动。删除系统中的任何一部分，它将无法运作。同样地，哺乳动物的血液凝固系统由一连串的演变事件构成，缺失任何一环，其他的就全无道理。免疫系统不仅复杂到了莫名其妙的程度，也不可能用自然自发来解释。
在多佛审判中，支持演变理论的科学家，如肯尼斯·米勒（Kenneth Miller）等，毫不费力地辩驳了这些观点，让法官心满意足。细菌鞭毛的前身叫作Ⅲ型分泌系统，同样功能齐全，有着不同的任务，存在于某些有机体当中，很容易适应改造成螺旋马达，同时仍部分保留其原有的优势作用（同样地，哺乳动物现在用来听声音的中耳骨，直接源于早期鱼类的一部分颌骨）。鲸鱼、海豚的血液凝固级联系统缺失了一步，河豚缺失三步，但仍然正常运作。用自然自发的观点来解释，免疫系统神秘的复杂性也可以一点一滴地产生；除了自然选择，并不需要智慧设计师或者穿越时空而来的遗传工程师。在庭审过程中，原告向贝希教授展示了58篇经同样审议的论文、9本关于免疫系统进化的书籍。
至于零部件的有目的安排，琼斯法官发表了直言不讳的意见：“基于‘零部件显得像出自有目的的安排’推理出了设计论，这是一种完全主观的主张，由旁观者的眼睛以及他在考虑系统复杂性时所持的观点所决定。”对牛顿、佩利、贝希以及本案涉及的阿奎纳，这句话做出了真正的最终裁定。
2000多年前，卢克莱修等伊壁鸠鲁派学者似乎已经理解了自然选择的力量，他们或许是从华丽的西西里哲学家恩培多克勒（Empedocles）（卢克莱修还效法了他的诗歌风格）那里得到这个概念的。恩培多克勒出生于公元前400年前后，他说存活下来的动物“都自然自发地采用了适应的组织形式，而长成其他样子的动物，要么已经灭绝，要么走向灭绝”。如果恩培多克勒泉下有知的话，这恐怕是他最精彩的设想了，不过，他好像从未对它继续展开。达尔文重新发现了这一设想。