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佩利的书传世60年之后，查尔斯·达尔文给出了一个意义深远又具有毁灭性的答案。他借助来自爱丁堡教育的自下而上的思路，周游世界，收集了化石和动植物证据，经过长期细致的观察和归纳，一砖一瓦地整合出了一套惊人的理论：生物在互相竞争中分化繁殖，足以累积产生形式与功能相适应的复杂器官，无须任何人事先在思想上理解其原理。哲学史上最具颠覆性的概念之一由此诞生。丹尼尔·丹尼特在《达尔文的危险思想》（Darwin’s Dangerous Idea）里将达尔文主义比喻成一种通用酸；它能把用来盛装它的每一种物质都腐蚀掉。“苦苦反对达尔文主义的神创论者说对了一件事：达尔文的危险思想切开了我们最为基础的信仰体系，它下刀之深，远远超出了许多传统观念辩护者的想象，他们甚至对自己都不敢承认。”
达尔文解释的美妙之处在于，自然选择能召唤起比任何设计师都更强大的力量。它无法预知未来，但对过去的信息，能运用得出神入化。用进化心理学家勒达·科斯米德斯（Leda Cosmides）和约翰·图比（John Tooby）的话来说，自然选择对“现实世界里数千次代际更替中数百万个个体不同设计方案带来的结果”做了调查，“并根据结果的统计分布来权衡方案”。对于什么样的情形最适合近期，它无所不知。它能够忽略杂散和局部结果，它无须猜测、推理或建模，以生物在实际环境范围中留下了多少真实生命的统计结果为基础。
对达尔文主张最具洞见力的总结，来自它的一位最激烈的批评者。1867年，一个叫罗伯特·麦肯齐·贝弗利（Robert Mackenzie Beverley）的人留下了一句他自信能彻底驳斥自然选择论的话。他指出，除非造物者绝对无知，才会在创造世界的过程中放弃绝对智慧。行文至此，贝弗利在愤怒中留下了一行大字：“为了制造一台完美的机器，竟然不需要知道怎么制造它！”丹尼尔·丹尼特看到这条引言觉得很有意思，隔空回应说：“没错，的确如此！”这正是达尔文思想的精髓所在：美丽而复杂的生物，竟然无须任何人知道怎么制造，就能制造出来。一个世纪之后，经济学家伦纳德·里德（Leonard Reed）写了一篇文章——《我，铅笔》（I，Pencil）。他认为技术也是如此。为了制造一台完美的机器，真的不一定非得知道怎么制造它不可。就比如制造一支简单的铅笔，无数人为之付出了心血。可从开采石墨的矿工、伐木工人，到装配线工人再到管理人员，还有那些种植咖啡供大家饮用的农民，没有一个人知道怎么从无到有地制造一支铅笔。知识保存在“云”里，保存在大脑之间，并非保存在每一个单独的大脑里。我会在后面的章节中指出，这是技术同样源于演变的原因之一。
查尔斯·达尔文的危险想法是从生物学中彻底拿掉故意设计的概念，用一种“从原始简单形态中构建有序复杂性”（这是道金斯的话）的机制取而代之。无须任何目标，结构和功能就能在一点一滴的渐进发展中自然产生。这是一个“耐心又无意识的过程”（丹尼特语）。没有一种生物从一开始就在精神上有意要“看”，然而，眼睛自然形成了让动物能“看”的一种手段。诚然，自然界存在适用目的性（举个例子，“眼睛存在功能”这一说法是完全合理的），但我们没有合适的语言来形容功能是在一个仰赖后见之明的过程（而不是先有设想、以目标为导向的前瞻过程）中自然形成的。达尔文说，眼睛的演变是因为，在过去，能提供一点点视力的简单眼睛为拥有者带来了生存优势，帮助他们进行繁殖，而不是因为某人故意想要获得视力。我们所有用来描述功能的说法，都采用的是自上而下的视角。眼睛是“为了看”，有了眼睛的存在，我们“才能”看，看之于眼睛，就如同打字之于键盘。语言及其隐喻，仍然暗示着天钩。
达尔文承认，眼睛的进化的确是一道难题。1860年，他写信给美国植物学家阿萨·格雷（Asa Gray）：“迄今为止，眼睛让我感到不寒而栗，但一想到那些已为人所知的精妙渐变阶段，我的理性就告诉自己，我必须克服这种不寒而栗。”1871年，他在《人类的由来》（Descent of Man）中写道：“我坦率地承认，要假设眼睛及其各种独特的设计，如根据不同距离、不同摄入光量调整对焦，球差和色差的校正，都可以通过自然选择形成，这似乎无比荒唐。”
但他随后便着手为荒唐进行辩解。首先，同样的话，也可以用来形容哥白尼。人们通常会认为，世界静止不动，太阳围着地球转。接下来，达尔文阐释眼睛是怎样一步一步地，从无到有地自然形成的。他说，从简单而不完美的眼睛到复杂的眼睛，中间存在“无数的过渡形态”，“每一级形态对拥有者都是有用的”。如果现存的动物身上能够找到这样的过渡形态，那么，就没有道理“因为我们无法想象”而拒绝自然选择。他在27年前最初论述自然选择但未发表的一篇文章里说过类似的话：眼睛“有可能是通过逐步选择获得的，每一次选择都存在有用的微调”。对此，他的妻子艾玛，在文章空白处心存疑虑地留下了回应：“了不起的假设”。