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1919年1月，捷尔任斯基奉列宁命令，作为斯大林的副手协助处理皮尔姆事件。此后，捷尔任斯基成为斯大林最重要的政治盟友。事件处理完毕后，经斯大林和捷尔任斯基联名建议，肃反委员会和内务人民委员部合并，新部门称内务人民委员部。1919年3月，捷尔任斯基任俄罗斯联邦内务人民委员。同年，他以俄共(布)代表身份参加共产国际第一次代表大会。8月，他被任命为全俄肃反委员会特别处主任。
1920年5月，西南军事委员会主席斯大林对委员会部分委员的表现强烈不满，警告中央委员会如不换上捷尔任斯基，那么对盘踞在乌克兰的波兰军的进攻将无法发动。于是在列宁建议下，捷尔任斯基担任西南军事委员会委员。5月，捷尔任斯基被任命为负责后勤的西南战线后方司令。6月，在捷尔任斯基的有力协助下，斯大林仅仅用了两个星期的时间就击溃了波兰第2集团军，粉碎了波兰第3集团军的进攻，彻底扭转了苏波战局。
列宁曾经高度评价肃反工作人员的工作，称他们是“反对来自那些比我们强大得多的敌人企图颠覆苏维埃政权的斗争中的有力武器”。列宁满怀激情地说：“俄国和国外的资本家先生们！我们知道，你们是不可能喜欢这个组织的。而确实也是不可能的。在你们扼杀我们、围困我们之时，在你们策动内部阴谋、为破坏我们的和平劳动而不惜犯下任何罪行的时候，它比任何人更能对付你们的阴谋和蓄意破坏。”
当时，在革命阵营里普遍的观点是，知识分子最不可靠。1922年，捷尔任斯基成立了一个“知识分子处”，负责系统地搜集和整理知识分子的材料，逐步建立起完备的知识分子档案，也由此开始形成了完整的情报体系。
从1917年到1921年期间，超过25万人成了肃反委员会的牺牲品。到1921年，布尔什维克在国内战争中已胜券在握，许多党员认为，肃反委员会的时代已经过去了。第九次全俄苏维埃代表大会指出：“苏维埃政权在国内和国外的巩固使得我们可以削减肃反委员会的职能及其机关了。”国内战争结束时，“契卡”裁减了一半人员，肃反委员会改组为国家政治保卫局（简称“格帕乌”），隶属内务人民委员部。列宁去世后，捷尔任斯基被任命为国家政治保卫总局主席。
同肃反委员会所拥有的权力相比，国家政治保卫局的权力已被官方削弱了很多。它的职权仅限于组织和实施打击破坏活动，而其他涉及刑事犯罪的问题都由法院或革命法庭来解决。国家政治保卫局只有调查权，它已不能取代法庭进行判决，也不能以行政手段将犯人关进集中营。
但是，尽管肃反委员会的发展有所停滞，其权力受到了某种限制，机构也进行了某些改组，但它从未停止过正常的运转。逐渐地，国家政治保卫局又重新拥有了肃反委员会的大部分权力。根据1922年颁布的法令，国家政治保卫局获得了驱逐、监禁等权力，而且在一定情况下，还可以枪决反革命分子、“暴徒”以及个别类型的刑事罪犯。
据说，费利克斯·捷尔任斯基在生命的最后时刻的事迹十分感人。1926年7月20日，捷尔任斯基出席联共(布)中央全会。捷尔任斯基情绪激昂，像个不知疲倦、精神抖擞的战士，针对“反对党内反对派”的话题发表了言辞激烈的讲话，严厉批驳了那些背离列宁路线的人。捷尔任斯基也是头一次如此不留情面地批评了党的机构：“我一看到我们党的机构，看到我们的组织体系，看到我们不可置信的官僚现象、懈怠的工作效率，以及极端混乱的状态，我就感到恐惧。”
接着在讲话中，捷尔任斯基开始赞扬自己的工作精神，费奥多尔·福明是早期肃反工作人员，也是在斯大林清洗中幸存下来的职位最高的“契卡”，他回忆当时的情景时说：“捷尔任斯基理直气壮地问与会者：‘你们知道，什么是我的力量所在吗？那就是我从不顾惜自己。正因为如此，在座的各位才信任我、爱戴我。我从不反对理智的东西，但只要有混乱无序存在，我就会全力以赴同它们作斗争。’”当捷尔任斯基说到“我从不顾惜自己”时，大礼堂里的中央委员们大声应答：“对！”
捷尔任斯基说的话无疑是真的。为了革命理想，他既会牺牲自我也会牺牲他人。在当时的俄罗斯，新生的革命政权刚刚诞生，连年不断的战争破坏使得苏维埃许多地方“千里无鸡鸣”。在阴谋和反革命行动接连不断的艰难岁月里，当为自由而斗争的无产阶级遭到敌人的血腥包围时，捷尔任斯基表现出了超人的精力，以秘密警察的红色恐怖手段巩固了苏维埃政权。他大无畏的精神，敏锐、耿直和绝对的忠诚为他赢得了人们的尊敬。大会发言刚过去3个小时，捷尔任斯基便因心肌梗死猝然离世，享年49岁。
矗立在卢比扬卡广场
他死后被葬于莫斯科红场。他的画像、死后拓的石膏面模、拓的手纹以及他的军装都装进玻璃柜中，摆放在克格勃军官俱乐部的会议厅中，供人们瞻仰。但是，随着苏联国内对斯大林的个人崇拜日益膨胀，人们淡化了对捷尔任斯基的敬仰，他的肖像不仅越挂越少，而且越挂越小。二战后，他的石膏像和手纹干脆被从克格勃军官俱乐部中拿走。
20世纪50年代末，在克格勃中央大楼对面的捷尔任斯基广场上竖起了一座捷尔任斯基的塑像。塑像大理石底座旁边总是摆放着鲜花。克格勃第一总局的军官们早晚都要进行一次献花的仪式。1991年“8·19”事件后，民主派推倒了捷尔任斯基雕像。捷尔任斯基广场被更名为卢比扬卡广场。
2004年9月11日，俄罗斯首都莫斯科市中心的卢比扬卡广场上举行了一场不同寻常的雕像安放仪式，被推翻的捷尔任斯基雕像又重新竖立在广场中央。莫斯科市长卢日科夫说：“重新竖立捷尔任斯基的雕像并不意味着要回到过去的时代，但历史是不能割断的，我们应该尊重历史。”卢日科夫的讲话立刻在社会上引起巨大反响和争论。俄罗斯右翼势力认为，竖立捷尔任斯基的雕像不是建筑学上的问题，因为捷尔任斯基雕像是残酷镇压和恐怖制度的象征；而左翼力量则认为，捷尔任斯基是秩序和公正的象征。