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时隔不到3个月，两人的友谊就面临考验。2001年9月11日恐怖分子对美国发动了世界上伤亡最惨重的袭击后，普京是最早打电话给布什表示哀悼和支持的世界领导人之一。
看到飞机撞向世贸大楼和五角大楼的新闻画面令普京感到震惊，但他并非一点思想准备也没有。就在前一天，他打电话给布什，说他认为“一项重大阴谋”正在酝酿中。此前，9月9日，阿富汗反塔利班的北部联盟领袖马苏德遭到暗杀。俄罗斯情报部门认为，这是一个恶兆。几年来，俄罗斯一直向北部联盟提供武器和现金，以求遏制宗教极端主义的蔓延。
普京立即在克里姆林宫召见安全部门的首脑，询问他们能帮什么忙。他们首先想到的是推迟即将在太平洋举行的一次大规模海军演习，因为这有可能会不必要地分散美军的注意力。普京给白宫打电话，然而无法与布什总统通话。当时布什正乘坐空军一号飞往一个安全的地方。赖斯接了电话，她在白宫的地下室里，这里刚刚做出一项决定，下令美军进入最高一级警戒状态，即三级警戒状态。
日后赖斯在一次采访中回忆说：“我告诉普京，美军已经进入最高一级警戒状态。我记得他说：‘我知道。’我马上想到，他们当然知道了，他们正在注视我们的军队进入警戒状态！普京告诉我，他们降低了自己部队的警戒等级，并取消了一切演习。当时我想，冷战真的结束了。”
美国人很快决定了如何反击。这次袭击是本·拉登领导的基地组织在阿富汗策划的，该组织得到了阿富汗塔利班政府的支持。普京问还能做点儿什么时，答复是明确的：除了美国在该地区的航空母舰外，对阿富汗发动打击的唯一合适地方就是前苏联的几个中亚共和国。而这几个共和国——乌兹别克斯坦、塔吉克斯坦和吉尔吉斯斯坦——虽然名义上独立了，但莫斯科对它们仍然具有极大的影响力。
普京的第一反应是请这些中亚国家给予配合，并告诉了美国人他的想法。然而普京在自己的政府内遭到未曾料到的反对。强硬派人士、现任国防部长谢尔盖·伊万诺夫是普京最紧密的盟友之一，而且和普京一样曾是克格勃间谍，但比普京更文雅，更了解西方。他也是康多莉扎·赖斯与莫斯科之间的主要联络渠道。赖斯出任布什的国家安全事务助理时，伊万诺夫在俄罗斯担任同样的职务。2001年3月，伊万诺夫改任国防部长，但赖斯喜欢他，继续保持了与他的联络渠道（尽管根据外交礼节，赖斯本应该与俄罗斯新任国家安全顾问弗拉基米尔·卢沙洛直接打交道）。据赖斯讲，在卢布尔雅那首脑会议上，布什问普京：“如果我们找不到你，需要一位你信得过的代理人的话，应该打电话找谁？”普京说：“那就找谢尔盖·伊万诺夫。”布什答道：“我这边是康迪（赖斯昵称）。”
恐怖主义袭击后仅3天，“可靠的代理人”伊万诺夫突然对俄罗斯助美国一臂之力的立场唱起了反调。他在访问亚美尼亚时说：“我看不到任何哪怕是假设北约在中亚国家领土上开展军事行动的可能性。”
美国人对彼此互相矛盾的信号困惑不已。这几个中亚国家并非世界上伟大的民主国家，但它们的总统突然间红得发紫。普京派他的国家安全事务顾问卢沙洛去中亚国家打探口风。布什派自己的副国务卿博尔顿去乌兹别克斯坦首都塔什干争取该国总统卡里莫夫的支持。美国人现在没有心思再去纠缠这种事情。赖斯日后回忆道：“乌兹别克斯坦就是一个价码问题。卡里莫夫需要钱，他知道我们有求于他。”博尔顿显然发现，卡里莫夫愿意效力。“我事先为艰苦谈判做了充分的准备。而卡里莫夫说：‘你干吗不要求建立一个永久性的基地呢？’”
这恰恰是俄罗斯人，而不只是伊万诺夫最担心的事：美国人的“军事存在”——为了打阿富汗战争有限使用中亚的军事基地——可能会演变为某种更永久、更具有政治性的东西。
伊万诺夫回忆道：“我们担心，一旦美国人在这个地区立足，‘推行民主’就会接踵而至。我们非常熟悉这些国家，它们曾是同一国家（苏联）的一部分。正如我们在俄罗斯所说，‘东方是一个异常诡秘的地方’。我们担心，政治进程有可能开始对我们十分不利。日后的局势发展验证了这一点。吉尔吉斯斯坦、乌兹别克斯坦、塔吉克斯坦等国的领导人开始向我们诉苦，他们对美国人有求必应，然而美国人开始同反对派搞在一起推行民主。”
这是最早的迹象，可见普京领导的俄罗斯把自己邻国实行民主的前景视为一种威胁。
9月22日，星期六，普京在他的别墅召集国防部长和安全部门首脑开了6小时的会，讨论危机问题。他的别墅位于索契俯瞰黑海的悬崖顶端，掩隐在树丛之中。普京认为，帮助美国人不仅符合美国的利益，而且符合俄罗斯自身的利益。首先，长期以来，莫斯科一直对几个中亚共和国内伊斯兰势力的抬头感到不安，阿富汗煽动了其中的一些势力。自从20世纪80年代俄罗斯在阿富汗的战争惨败后，它再也无力向阿富汗派出地面部队。如果美国人替他们出兵，俄罗斯又何乐而不为呢？谢尔盖·伊万诺夫回忆说：“作为回报，我们指望能得到美国人的帮助。我们知道阿富汗境内有哪些训练营地——我的意思是，我们掌握着准确的地图坐标。这些营地用于训练恐怖主义分子，包括来自车臣和达吉斯坦，还有塔吉克斯坦和乌兹别克斯坦等地的恐怖分子……我们指望美国人会捣毁这些营地，或是抓获这些恐怖分子，移交给我们。”
其次，普京把“9·11”恐怖主义袭击同他在车臣面对的世界范围内的恐怖主义威胁联系在一起，协助美国人只会有助于获得对他打击恐怖主义的支持（或至少不再批评他打击恐怖主义）。普京已经向美国人讲述了基地组织和车臣极端分子之间的联系。他甚至称，本·拉登本人去过车臣两次。现在俄罗斯人有一个机会协助美国人铲除俄罗斯本国境内麻烦的部分根源。普京告诉手下的人：“我们必须看到，世界形势发生了变化。”
强硬分子被说服了。普京在一次采访中说：“甚至持怀疑态度的人也同意了我的看法。新的形势意味着我们必须协助美国人。”
散会后4小时，普京打电话给美国总统，通知他做出的决定。普京回忆说：“这是一次涉及实质性内容的交谈，我们就马上采取的具体步骤以及长远步骤达成了一致。”普京表示，如果美国飞行员在阿富汗北部上空被击落，俄罗斯愿意提供后勤支持、情报及搜寻救援，甚至出于人道主义目的，给予美国军用飞机飞越俄罗斯领空的权利。他告诉布什，更重要的是，“我准备通知与我们保持友好关系的中亚各国政府的领导人，我们不反对美国在中亚发挥的作用，只要它是为了打击恐怖主义，而且是暂时的，而不是永久的”。
最后一句话至关重要。10年以后（尽管2009年俄罗斯人试图让美军离开中亚），美军仍在使用位于吉尔吉斯斯坦的玛纳斯空军基地。
2005年，美军被赶出了乌兹别克斯坦的基地。
美国对阿富汗的战争主要采取了空中打击的形式。与此同时，阿富汗人自己（反塔利班的北方联盟）将参加地面战斗。赖斯说，她和谢尔盖·伊万诺夫受命负责向北方联盟提供军火、为作战做好准备。就在普京在索契与布什通话的同时，俄罗斯的总参谋长阿纳托利·克瓦什宁将军正在塔吉克斯坦与一位北方联盟的领导人举行会谈。
俄罗斯现在似乎在反恐战争中完全与美国结成同盟。谢尔盖·伊万诺夫称，阿富汗战争打响后不久，塔利班的代表找到部署在与阿富汗接壤的塔吉克斯坦边境的俄罗斯边防部队。“他们称，奥马尔授权他们建议俄罗斯和塔利班联手同美国人作战。”美国国防部长拉姆斯菲尔德访问莫斯科时，普京提到了这件事。普京用英语说，“我们的答复只有一个”，同时打了一个粗鲁的俄罗斯手势，攥起拳头，把拇指夹在食指和中指之间。拉姆斯菲尔德大笑，说：“我们打的手势略有不同，不过我明白你的意思。”
10月7日，美国人发动了打击。这一天是普京的生日，普京和受邀参加生日晚宴的客人一道观看电视播放的首次空中打击的画面。国防部长谢尔盖·伊万诺夫转向普京，举起一杯伏特加说：“弗拉基米尔·弗拉基米诺维奇，这是送给你的生日礼物。”