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陕西靖国军失败后，于右任返回上海，以卖字所得润笔维持生计。
时逢陈炯明在广州叛变，炮轰总统府，孙中山避难永丰舰，不久亦抵达上海。于右任前往孙中山所在法租界莫里哀路寓所拜谒，汇报靖国军四年战斗历程与失败经过，并以奉命不力引以为咎，孙中山安慰他说：
“失败何伤，吾亦失败来此也。”
拜谒孙中山后，于右任很快将目光投向他所熟悉的教育界，到沪不到五个月，便出任了新创办的上海大学校长。
上海大学的前身是私立东南高等师范专科学校，创办人为了敛财，打着“提倡新文化”的幌子，罗列了几个名人竖起校牌，然后开始招生授课。但由于设备简陋，教师不称职，遭到学生的强烈反对，学生驱逐了不称职的校长，商议聘请一位德高望重的学者或名人担任校长。
恰在此时，即1922年10月10日，于右任在《民国日报》发表了《教育改进的要义》一文，倡言救国必先从教育着手，“以兵救国，实志士仁人不得已而为之；以学救人，效虽迟而功则远”。
看到于右任的文章，学生们立即派出代表，几经辗转，终于联系到于右任，恳请他出来挽救学校。
考虑到办学经费、师资等问题的难度，于右任没有马上答应。后在邵力子、叶楚伧等人的敦促下，于右任终于接受邀请，和邵力子一起挑起这副担子，并建议将校名改为“上海大学”。
于是，1922年10月23日，上海大学正式成立，于右任出任校长。
上任伊始，于右任就确定办学宗旨：培养建国人才，促进文化事业。学校草创，百端待举，于右任决定与共产党联手，把上海大学办成东南地区最高学府，办成革命人才的摇篮。
1923年春，中共领导李大钊来到上海，于右任立即面晤恳谈办学事宜。李大钊从革命实际出发，指出上海大学应当培养革命急需的人才，主张创设社会学系，并推荐共产党员邓中夏出任校总务长，瞿秋白担任社会学系主任。
接下来，许多优秀共产党员进校任职任教。学校原来只有文学、美术两科和一个普通班，至此开设了中国语言文学系、英国语言文学系、美术科和中学部，并首创独一无二的社会学系。
不到两年时间，上海大学便脱颖而出，社会上广泛流传着“文有上大，武有黄埔”的说法，把上海大学与黄埔军校并提，可见这座“东方红色大学”在世人心目中的地位。
1924年1月20日，国民党在广州举行了有共产党人参加的第一次全国代表大会。于右任出席大会，并当选为第一届中央执行委员。大会结束后，于右任返回上海，担任执行部的工人农民部长。
孙中山逝世后，于右任担任国民党北京执行部委员，拒绝了西山会议派和段祺瑞的邀请，坚定不移地奉行孙中山联俄、联共、扶助农工的三大政策。1925年，国民政府在广州成立，于右任任国民政府委员。
1926年，北方政局一片混乱。1月20日，直系军阀吴佩孚通电讨冯（冯玉祥），冯玉祥的国民军在河南、直隶连遭挫败，冯玉祥自知不是对手，为保住国民军实力，以退为进，宣布下野，后只身去了莫斯科。冯玉祥虽然下野，却从未停止扩军备战，并接受苏联的军事援助，实力不可小觑。
为推翻北洋军阀，广东国民革命军于1926年7月誓师北伐，拉开北伐战争的序幕。中共北方区领导人李大钊请于右任前去莫斯科，敦促冯玉祥回国，参加北伐战争。
当时，于右任是北洋军阀的重点通缉对象，为了完成李大钊交给的任务，于右任置个人安危于不顾，费尽周折，逃出北京，从天津搭乘一艘苏联轮船，经日本赴海参崴转道莫斯科。
在莫斯科郊外差里彻罗村冯玉祥的住所，于右任与冯玉祥秘密会谈，冯玉祥接受李大钊提出的“进军西北，解围西安，出兵潼关，策应北伐”的意见。
当时，西安已被投靠北洋军阀的“镇嵩军”围困近八个月，冯玉祥和于右任回国后，即成立了国民联军，冯玉祥任总司令，于右任代表国民党和国民政府监誓、授旗，任副总司令。随后，国民联军经宁夏、固原、平凉等地进入陕西，与“镇嵩军”展开激战。
11月下旬，西安之围被解，于右任以国民军联军驻陕总司令的名义进驻西安，代行全省政务。
于右任满怀激情，本想在西安有所作为。然而事与愿违，他的工作处处受到冯玉祥部掣肘。最终，于右任忍无可忍，只好离开西安，前往耀县东北的药王山占庙里居住。
1927年4月，蒋介石在上海发动“四·一二”清党，随后在南京建立政府，与武汉国民政府对峙。汪精卫自海外归来，就任国民政府常务委员会主席，继续与共产党合作。于右任闻讯，立刻离开陕西，出走武汉。
然而，到了6月底，武汉政权陷入危机之中，国共两党破裂在即。7月15日，武汉汪精卫政府宣布“分共”，从此宁汉合流。
国民党第三次代表大会召开之前，于右任在南京被内定为主席团成员。为履行职责，于右任提出一份“中委”备选名单，不料被陈果夫等人全盘否定。于右任闻知十分愤怒，遂考虑自己的去留问题，并在大会结束前毅然离开南京，出走上海。
同年，于右任被任命为国民政府审计院院长，主管财务审核。
由于于右任与共产党多有往来，因而与蒋介石比较疏远，但于右任与陈其美交谊颇深，因此得到蒋介石的倚重。
原来，早在清末时期，于右任曾把穷困潦倒的陈其美介绍给湖州南浔镇四大豪门之一的张静江，希望张静江能够资助陈其美。但张静江看不起陈其美，还责怪于右任所荐非人。于右任只好安排陈其美在《民立报》当特约记者。
1916年5月，陈其美在法租界遇刺身亡，于右任悲痛万分，写下：
十年薪胆余亡命，
百战河山吊国殇。
霸气江东久零落，
英雄事业自堂堂。
可见，于右任与陈其美之间的感情之深。
蒋介石与陈其美于留学日本期间，义结金兰。对蒋介石来说，结识陈其美是他一生命运的转折，是陈其美引导他走上了革命之路，又在“二次革命”失败后介绍他在日本第一次谒见孙中山。
正因为出于对陈其美的感激，蒋介石十分敬重于右任。加上于右任是西北人士，且没有派系，为平衡关系，蒋介石于1931年2月2日，任命于右任为国民政府监察院院长。
出任监察院长后，于右任发现，国民政府组织法中所定的监察院的职权，仅列举弹劾、审计两项，并无细则，对于如何行使这两项职权，于右任于3月1日拟定大纲：
一、划分监察区，分派监察使进行视察；
二、派员分赴各公署及其他公立机关调查案卷册籍；
三、公布人民控诉手续细则以及审计工作等。
于右任还十分重视遴选监察委员，他的原则是：用人唯才。因此，他挑选的很多监察委员与他并无多少渊源。
俗话说新官上任三把火，于右任上任后第一把火，便弹劾了两名鱼肉人民的县长——四川綦江县县长吴国义、江苏灌云县县长胡剑锋。前者违法滥刑，后者违法吞款贪赃，于右任将其交行政院撤职查办。
于右任此举一出，各界哗然，舆论界意见分为两派，一派对于右任赞赏有加，认为此举对今后吏治之整饬关系甚大；另一派则称监察院只拍苍蝇，不打老虎，养虎遗患，后患无穷。
于右任立即针对后者，发表谈话，称：
“一个蚊虫，一个苍蝇，一个老虎，只要他有害于人，监察院都给它以平等待遇，并不是专打掉小的而忘了大的，也不是专管大的而不管小的。”
于右任敢说此话，心中大概也是这样想的。
1933年，于右任便挑了一个老虎下手，弹劾铁道部长顾梦余在向外国采购铁道器材时丧失主权贪污舞弊，并直接将全案公布于众。时任行政院院长的汪精卫对于右任此举大为恼火，随后便提出修订、补充弹劾办法，要求监察院遇到重大案件后，应先向中央政治会议提出报告，不能自行公布案件、发布案情。
于右任表示不能接受这项修改补充意见，当众与汪精卫发生争执，并提出辞职，以示威胁。
于右任性格耿直，一遇到不顺心之事，便拂袖而去，这次一气之下回到陕西家乡。监察院委员则决心与于右任同进退，宣布集体辞职。
在这种情况下，蒋介石亲自出面调解，没有通过汪精卫的修改补充办法，以此挽留于右任。于右任虽回到任上，但顾梦余最终也没有受到惩罚，于右任只能发出“为民鸣不平之难矣”的空叹。
此后，于右任很少打虎，将心思全都放在监察使制度的建立上。
他将全国划分为六个监察区，每一区派一名监察使巡回视察，监察使们拥有三种权力：
一、到官署及公立机关的调查权；
二、对违法官员通知其上级紧急处置权；
三、接受人民检举官员违法失职的报告权。
于右任非常向往我国古代所渭“绣衣持斧之使者就道”的古风，想要把监察使也变成既能了解各地情况、又能行使弹劾权的“钦差大臣”。但在当时的政治环境下，这一套监察制度，只能是空想。
“九·一八”事变爆发后，全国人民强烈要求一致抗日。9月28日，复旦学生请愿团乘车前往南京，与金陵大学、中央大学学生会一道，冲进外交部，质问外长王正廷，为何对日不采取强硬态度。
王正廷支支吾吾，无以作答。学生气愤之下，对王进行人身攻击，王正廷只好跳窗逃走。
三校学生随后又来到国民政府请愿，蒋介石请出与复旦渊源颇深的于右任出面调解。于右任只好硬着头皮，与三校学生会面。他首先勉励学生道：
于右任晚年于海边留影
“我们中国青年，有这种热忱，就是我们中华民族不会灭亡的证据。”
接着，于右任就学生们的问题一一作答。
关于外交方针，于右任解释说政府早已确定，现在正在积极进行，以后无论面临如何的艰难困苦，政府都将以最大决心，应付一切，并以全国人民的意志为意志，以全国人民的力量为力量，厉行革命外交。
关于政府出兵问题，于右任称国家的存亡，全靠自己，现在中国虽已获得国联的同情，但仍未忽视最后一着的准备。于右任强调政府已经下最大决心，着手最后的准备，至于如何准备，事关军事，不宜透露。
但学生们并不因为于右任的话平息怒火：
“还准备什么？早该把军队开上去抵抗了！”
“什么军事机密，只要政府不跟日本签订秘密条约，不要瞒着老百姓！”
于右任笑笑，继续作答，说外交当局此次固有应负的责任，但不只外交当局，整个政府、整个中央都有责任，政府对诸位的此项意见，完全接受，待报告中央政治会议后，一定有可使诸位满意的办法。
不想学生们反对声更甚，嚷嚷着要蒋介石出来作答，否则不会离去。蒋介石没有办法，只能亲自接见了学生，这才平息了学生们的怒火。
抗战期间，于右任不改亲共姿态。在国共实行第二次合作前，于右任接受杨虎城的委托，积极宣传中共的“四项保证”，即：
“停止武装推翻国民政府；改变工农政府和红军名称；在根据地实行普选；停止没收地主土地。”
正因如此，于右任与蒋介石的关系越来越疏远，并深为蒋介石所忌惮。
解放战争时期，于右任继续担任国民政府监察院院长。1948年3月，蒋介石召开了第一届国民大会，选举总统和副总统。总统人选自然非蒋介石莫属。而参加副总统竞选的候选人则有六位，于右任便是其中之一。
于右任之所以参加竞选，是因为他认为副总统这一席位应该给北方人，他正是符合条件的少数人之一。
但其他五位候选人，都有强大的实力奥援，不是有地方实力作后盾，就是有蒋介石的支持，惟于右任是光杆司令。
有位记者不留情面地问于右任：
“您有什么做后盾？”
于右任幽默作答：
“我有‘条子’!”
当时所谓“条子”，一般意义上是指“金条”。因此记者大吃一惊，都说于右任为官清廉，怎么会有金条？
于右任见状，知道记者误解了，便拿出一幅写有“为万世开太平”的条幅说：
“我连夜赶写了千幅这种‘条子’，将赠与支持我竞选的人。”
记者这才恍然，却哑然失笑。
最终，于右任以票数第四而落选。前三人分别是李宗仁、孙科、程潜。
于右任虽然心中失望，但仍到支持他的各代表处致谢，并继续到场观看副总统竞选，与会的人都赞扬他有民主风度。副总统的桂冠，最后被实力强大的桂系摘取，桂系首领李宗仁当选副总统。
1949年初，在共产党发动的三大战役中，国民党赖以维持统治的主要军事力量基本被消灭，国民党政权已濒临崩溃，于右任识时务地于3月26日提出辞去监察院长职务，但在众人的挽留下，勉强答应继续担任监察院长一职。
4月，国共和谈在北平正式举行，代总统李宗仁原打算派亲共的于右任作为特使去北平，于右任自然乐得接受。但正在北平参加和谈的国民党首席代表张治中认为，于右任暂时留在南京比较好，可以促使南京政府批准和谈协定，待南京政府批准和谈协定后，再由于右任到北平主持签字。
李宗仁接受了张治中等人的建议，而最终和谈破裂，于右任未能前往北平。
得知于右任不能到北平时，中共方面领导人周恩来曾特地交代代表团顾问、于右任的女婿屈武说：
“如果南京政府拒绝批准这个《国内和平协定》，我们渡江占领南京时，希望于先生在南京不要动，到时候我们会派飞机接他来北平，将来同张澜、李济深和沈钧儒先生一道，组织新政协，我们一同合作。”
并请屈武到南京后将这个消息转告于右任。
于右任得讯后非常高兴，4月21日，人民解放军渡过长江，于右任本以为他能够被接往北平。不料，22日，于公馆突然来了几位不速之客，其中一位国民党军官对于右任说：
“南京形势危急，为保证您的安全，请随我们转移到安全的地方。”
于右任赶紧推脱：
“我现在身体不好，缓几天再走。”
这名军官听后，顾不得礼节，强硬道：
“情况紧急，必须马上离开南京！”
说罢，便强行将于右任架上了停在门口的汽车，然后驶向机场。
于右任被带到上海，安排在上海闵行的一间不起眼的平房里。于右任见这个平房地处偏僻，担心遭国民党特务暗杀，拒绝住在此地。随行人员则劝他说：
“正是因为这里不起眼，所以才安全。”。
但于右任态度坚决，表示绝不住这里。他说：
“我的次子仲岑就在上海，为什么不让我住儿子家里？”
随行人员没有办法，只好按照于右任的意思，将他安顿在儿子家中。
然而太平日子没过几天，解放军便兵临上海城下。于右任又被迫携带次子仲岑、儿媳周宝珠及两个孙子，随国民党其他官员，南下广州。
广州解放前，于右任又逃到香港，又于11月26日奉召返回重庆。11月29日，于右任被迫飞往台北，因未能与居住在老家的发妻高仲林取得联系，而将高仲林与女儿于芝秀留在了大陆，他本人则再也没有返回大陆……