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1941年12月7日早晨，当一架架机翼上涂着红色圆圈的舰载机飞临珍珠港上空时，一枚枚致命的炸弹和鱼雷像雨点一样落在港口和附近的机场中，美国终于被卷入了第二次世界大战。其实就在日军开始袭击之前的6点40分，在珍珠港外进行反潜巡逻的“沃德”号驱逐舰就击沉了一艘企图潜入珍珠港的日本袖珍潜艇，而且向上级发出了警报。可以说，“沃德”号打响了二战中美国海军的第一炮。
从进攻珍珠港的日本轰炸机上拍摄的珍珠港内的美国太平洋舰队。
集结在一起的美国海军舰队，其中可以辨认出驱逐舰占了大部分。
尽管遭到了偷袭，但是早在几年前美国就已经开始了战争准备，其武装力量的规模也在不断扩大，一大批新型装备开始建造，其中就包括新型驱逐舰。在美国参战之前，“本森”级、“格里维斯”级和著名的“弗莱彻”级驱逐舰便已经开始在各大造船厂开工建造。随着战争的爆发，国会大幅度提高了驱逐舰的建造数量，上面提到的三个级别的驱逐舰总建造数量一下子超过了250艘。
参战之后，美国面临着两洋作战的局面，面对来势汹汹的日本帝国海军，濒临太平洋的美国西海岸感受到了最直接的威胁。在这种情况下，美国对海军力量的需求变得尤为迫切。太平洋战争爆发初期，主力舰尽失的美国太平洋舰队面对着占有优势的日本海军。尽管如此，美国海军没有放弃，它们绝地反击，最终在中途岛海战中一举扭转了局势。当美国于1942年开始在瓜达尔卡纳尔岛反击时，一批新服役的驱逐舰开赴战场，它们在与日军的战斗中表现出了顽强不服输的作风。与此同时，在波涛汹涌的北大西洋上，相当数量的美国驱逐舰参与到护航行动中去，与德国海军的U型潜艇上演着猫捉耗子的游戏。
1940年停靠在费城海军船厂的美军舰队，其中可以看出部分平甲板及大型驱逐舰。
1943年，战事开始向有利于盟军的方向发展，盟军在多条战线上开始了反攻，其中既包括南太平洋的岛屿，又包括北非和地中海。所有反攻都需要从海上发起进攻，通过船只将人员和装备运上岸，此时担任护航的驱逐舰的作用就显得尤为重要。恰恰是在1943年，大量的“弗莱彻”级驱逐舰开始服役，这种二战中最优秀的标准驱逐舰不但数量众多，而且装备精良。“弗莱彻”级上安装的高功率对海、对空搜索雷达和火控系统使其拥有对手同类型军舰所不具备的优势，而高航速和高适航性又保证了它们能够在茫茫大洋中跟上高速特混编队的步伐。优秀的“弗莱彻”级驱逐舰并没有为二战时期的美国驱逐舰画上句号，高强度的海空对抗使得海军方面认识到防空作战的重要性。继“弗莱彻”级之后，美国又设计建造了排水量更大、火力更强的“萨姆纳”级和改进型的“基林”级驱逐舰，这两个级别的驱逐舰上安装了大量高效能的防空炮，其防空能力得到了极大的提升。
停泊在一起的“弗莱彻”级和“萨姆纳”级驱逐舰，分别是“马多克斯”号、“布罗殊”号、“詹金斯”号和“欧班农”号。
1944至1945年，盟军加快了反攻的步伐，越来越多的美国驱逐舰也奔赴战场。在大洋上，美国驱逐舰凭借着雷达和防空炮编织起一道大网，将来袭的敌机挡在网外，拼尽全力保护主力舰艇和运输船的安全。除了担任警戒护航任务，高速灵活的驱逐舰还为登陆部队提供近距离火力支援，在著名的诺曼底战役和硫磺岛战役中，驱逐舰更是靠近到距离海岸1000米的距离上，直接瞄准敌方的火力点并进行有效的打击。
当1945年8月15日，日本正式宣布无条件投降时，盟军终于迎来了盼望已久的胜利。在三年多的浴血奋战中，美国海军有几十艘驱逐舰被击沉，但是更多的驱逐舰在完成了自己的职责之后幸存下来。数量庞大的美国驱逐舰在二战中建立了不朽的功绩，它们在反法西斯战争中发挥了无可替代的作用。
1960年代停泊在横须贺的美国驱逐舰群，他们大多属于二战期间建造的“弗莱彻”级和“萨姆纳”级。