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在绝大部分时间里， CIA 和联邦政府之间的关系还是比较融洽的，但是也有一些非常时刻，比如在约翰·肯尼迪执政时期、理查德·米尔豪斯·尼克松当权的 6 年里， CIA 的境遇一直都不怎么样，甚至可以说，当时的 CIA ，是坐在风口浪尖上的。
肯尼迪和 CIA 的不和由来已久，他生前和 CIA 当局的主要矛盾集中在“古巴事件”、“越南战争”上面。
在卡斯特罗政府刚刚建立不久， CIA 就展开了一系列的秘密活动，试图推翻这个红色政府。为此， CIA 高层付出了很大的心血，他们派人在迈阿密暗地里招募古巴流亡分子，这些人都是对卡斯特罗恨之入骨、一心想要“光复祖国”的狂徒。想要拉拢他们并不容易， CIA 当局做出了大量的承诺和实际帮助，才成功将其招致麾下。
一开始，肯尼迪对于古巴的态度也是非常积极主动的，他下令停止对古巴的石油输出。但是随后发生的事情就不是人们想象的那么简单，到了 1961 年 4 月 17 日，由 CIA 主使的古巴流亡分子对卡斯特罗政府发动了突然袭击，当地军队联合民众将这一股武装分子包围起来，双方力量对比悬殊，政府军很快就瓦解了反动势力，而在整个战斗当中，肯尼迪许诺的“支援部队”却自始至终没有露面。这件事让肯尼迪和 CIA 的关系变得十分尴尬，双方开始互相指责， CIA 质问肯尼迪为何拒绝派发援兵，而肯尼迪则说 CIA 为自己提供了错误的情报。
这时 CIA 做出了一个非常大胆的决定，他们寸步不让，一口咬定是肯尼迪没有履行诺言，前苏联政府随之插手，通过国际渠道质疑美国的做法，国际舆论也纷纷谴责美国政府煽动他国暴乱的行为。这样一来，作为国家元首，肯尼迪只好站出来发表公众声明，将所有罪责都揽在了自己身上。在这场古巴“猪湾事件”上，可以说是 CIA 高层没有读懂总统的心思，最后直接导致了双方关系的破裂，这也坚定了肯尼迪“解散 CIA ”的决心。
肯尼迪想要解散 CIA ，后者很快从风中嗅出了血腥味，“猪湾事件”过去没有多久，肯尼迪总统就在一场离奇的暗杀当中遇害了。不久前刚刚去世的 CIA 特工霍华德·亨特透露了一个惊人的秘密：肯尼迪之死是被副总统林登·约翰逊主使人干的！
实际上，由于一些激进的政治改革，肯尼迪得罪了很多人，甚至一些他身边的人也对他颇有微词，对于外界的种种质疑，约翰逊不置可否。按照常理来推断，在肯尼迪“四面楚歌”的时候，作为头号助手，他应该出面规劝肯尼迪才是。凭借敏锐的嗅觉， CIA 高层也意识到了约翰逊和总统之间的貌合神离。根据亨特的说法，当时有一个叫做弗兰克·斯图尔吉斯的家伙充当了整个谋杀事件的中间人，他的老板就是约翰逊， CIA 驻墨西哥情报站站长戴维·飞利浦也直接参与到了这起谋杀当中，一同推波助澜的还有对 CIA 局长宝位觊觎已久的威廉姆·哈维。行刺者最初计划在迈阿密对肯尼迪下手，但是随后又将地点改在了达拉斯，事后，他们找到了李·奥斯瓦尔德作为炮灰，又接连控制了舆论、验尸官，以及为数不多的目击证人，成功地逃过了法律的制裁。
在这一个关键的时间里，虽然约翰逊没有在任何公开场合对自己的上司表示过不满，但是狡猾的 CIA 决策者们却早一步探明了前者取而代之的心理。从结果上看， CIA 是倒向了约翰逊的，约翰逊在成功度过危机之后，也推翻了“解散 CIA ”的言论，双方达成了一个互惠互利的结局。
可以说，在面对国家高层领导人的时候， CIA 很容易就能感知到对方的政治倾向以及对自己的态度，从而顺利做出自己的决策。
类似的事情还发生在 1972 年的“水门事件”上。 CIA 为了不让自己卷入这一场毫无意义的政治漩涡当中，时任局长的理查德· M ·赫尔姆斯对尼克松的做法表示不满，后者为了保住自己的政治地位，不惜试图牺牲 CIA 的名声，对于总统的这一做法，赫尔姆斯很坚定地说了“不”。
当时民众的呼声一浪高过一浪，尼克松对于整个事件的掩饰在媒体的不断爆料下显得欲盖弥彰，越来越多的人开始相信，尼克松就是这起丑闻的幕后推手。面对强烈的质疑，尼克松开始觉得力不从心，他必须找一个替罪羊，而且这个“该死的炮灰”必须要在国民之中有一定的权威，由于整个事件当中有 CIA 工作人员也牵涉其中，所以尼克松想要让 CIA 充当自己的挡箭牌，也就显得顺理成章。“水门事件”爆发后一个礼拜，尼克松就派人联系了赫尔姆斯。虽然还没有见面，但是后者已经明白了总统的意图。
在这一次会面上，尼克松本人并没有直接参与，而是派出了总统顾问埃利希曼和白宫办公室主任霍尔德曼与 CIA 进行交涉。刚刚踏进会议室，对于尼克松举办这次会议的目的，赫尔姆斯就了如指掌。在这种“政治阴谋”下，真正的主使人是不便于出现的，也就是说，如果尼克松只是找赫尔姆斯谈论关于 CIA 财政预算的问题，或者是咨询一些国际情报，那么他就会出席这一个会议；而当他试图通过一些不当手段来达到同 CIA 媾和之时，他就会将自己隐藏起来，这也是为了防止被 CIA 抓住把柄而必须做的。果然，在会议上，埃利希曼和霍尔德曼示意“ CIA 应该以国家安全的名义，承担这件事的全部责任。”对于这一个提议，霍尔姆斯果断地拒绝了。一方面他坚定地认为， CIA 是一个超党派机构，它只对美利坚合众国负责，另一方面，他觉察到，尼克松在这一场政治斗争中，是处于下风的。理由很简单，在水门事发后的演讲当中，尼克松信誓旦旦宣称“白宫班子和本届政府中，没有人牵涉此案”、“作为总统，我没有做任何阻挠、破坏调查的事情。”当他在说这些话的时候，他的肢体语言已经将自己暴露了，只是很多人都没有注意到这一点，还是一如既往地支持他罢了。
事情发展到最后，尼克松罢免了赫尔姆斯，但是后者的中央情报局却从这一事件当中赢得了民心。可以说，尼克松本来是想要拿 CIA 开刀问罪的，但是赫尔姆斯及时地看出了他的意图，直接打消了总统的这一念头。在整个事件的发展过程当中， CIA 可以称得上是“知情人”，为了不引火烧身，选择了明哲保身的策略，最后尼克松下台， CIA 也成功渡过了这一难关。